Birds as bioindicators of heavy metal pollution: review and examples concerning European species

• Autorzy: Dmowski K

Warianty tytułu

PL

Ptaki jako bioindykatory skazen metalami ciezkimi: przeglad i przyklady dotyczace gatunkow europejskich

• Języki publikacji: EN

Abstrakty

EN

The following species of sedentary birds with widespread and common occurrence are the most convenient as bioindicators: Magpie Pica pica, Feral Pigeon Columba livia f. domestica, House Sparrow Passer domesticus or Tree Sparrow Passer montanus, Blackbird Turdus merula, Goshawk Accipiter gentilis (feathers) and nestlings of various species. The non-destructive method of feather analysis is suitable mainly for assessment of Pb, Cd, As, Sb, Ge, Tl, and Hg. It cannot be applied for Mn, Ni, Sr, Rb, Mo and Fe that are cumulated in feathers at similar levels in polluted and unpolluted areas. Hg, Zn, Cu, Cr, As and Se have stronger affinity to keratin than others. The method requires strict standardisation, particularly in the way samples are to be collected and prepared for mineralisation. None of feather cleaning procedures removes all contaminants from vane surfaces. With respect to many elements, analysing "concentration in feathers" is a measurement of external deposition therefore metal levels found in feathers correspond more strongly to the data on immission than to the element pool available in food. Mercury is an exception here. In cases of toxic elements as Pb, Cd or Tl it is possible to predict their concentrations in internal tissues on the basis of feather analysis.

PL

Bioindykatory to organizmy lub grupy organizmów, których występowanie lub łatwo rozpoznawalna reakcja na bodziec środowiskowy są tak wysoce skorelowane z określonymi warunkami środowiskowymi, że mogą dostarczać informacji o stanie tego środowiska. Reakcją tą może być m. in. kumulacja ksenobiotyków — związków chemicznych zupełnie obcych organizmom, często dla nich szkodliwych. Organizmy gromadzące je w swoich tkankach w sposób proporcjonalny do puli dostępnej w środowisku noszą nazwę bioindykatorów kumulacyjnych. Powinny to być gatunki osiadłe, szeroko rozprzestrzenione, często występujące i łatwe do pozyskania. W warunkach europejskich najbardziej przydatnymi bioindykatorami spośród ptaków mogą być: gołąb miejski, wróbel, mazurek, sroka, kos, jastrząb lub puszczyk (pióra) oraz pisklęta niektórych gatunków. W pracy omówiono przydatność tych ptaków dla biomonitoringu określonych biotopów. W naszym kraju szczególnie dogodna do celów bioindykacyjnych jest sroka, zwłaszcza, że obserwuje się ostatnio wzrost jej populacji. Jest to gatunek najlepiej w Europie zbadany pod względem przydatności jego tkanek wewnętrznych i piór dla potrzeb bioindykacji. Jaja jako bioindykacyjny materiał analityczny nadają się bardziej do kontroli obecności w środowisku ksenobiotyków organicznych, np. pestycydów chloroorganicznych czy polichlorowanych dwufenyli, niż metali ciężkich. W przypadku wielu metali, istotnych dla środowiska z ekotoksykologicznego punktu widzenia, często stwierdza się ich ograniczony transfer do jaj oraz brak korelacji z poziomami notowanymi w środowisku lub w tkankach samic składających jaja. Wyjątek stanowi rtęć i dlatego jej poziom był w jajach najczęściej dotychczas badany. Ostatnio szczególnego znaczenia nabrały badania nad pozyskiwaniem materiału analitycznego metodami nie wymagającymi zabijania zwierząt. Niedostatecznie wykorzystywanym dotychczas materiałem bioindykacyjnym są wypadające z gniazd pisklęta czapli siwej. Metoda powinna być jednak ograniczona do czaplińców nad dużymi rzekami, gdyż tylko takie rzeki są w stanie wyżywić kolonię. W przypadku innych zbiorników i cieków wodnych czaple mogą przynosić pożywienie z dalekich okolic. Utrudnia to zlokalizowanie skażeń, chociaż może świadczyć o sytuacji w skali makroregionu. Pilotażowe badania piór martwych piskląt z trzech dużych czaplińców położonych nad największymi polskimi rzekami wykazały w przypadku niektórych pierwiastków, a zwłaszcza Hg, Ba, Pb, Cu i Mn wyraźną korelację pomiędzy koncentracją metali w piórach i w osadach dennych (ryc. 1). Metoda ta może być szczególnie dogodna do monitoringu poziomów rtęci. Metale ciężkie w piórach Niedestrukcyjnym sposobem kontroli stanu skażenia środowiska są również analizy zawartości metali ciężkich w piórach. Istotne było tu ustalenie generalnych zasad kumulacji. Pula metali ciężkich mierzona w poddanym czyszczeniu i mineralizacji piórze jest wypadkową co najmniej trzech czynników: 1) drogi endogennej — dopływu pierwiastków obecnych we krwi do stale rosnącego pióra, dopóki istnieje kontakt pomiędzy układem krwionośnym a silnie unaczynioną brodawką pióra; 2) drogi egzogennej — osadzania się drobin pyłowych zawierających metale ciężkie na powierzchni pióra i niemożności ich usunięcia przed analizą, nawet poprzez bardzo złożone spłukiwanie; 3) odkładania się metali ciężkich w wydzielinie gruczołów kuprowych i następnie ich „wsmarowywania” w powierzchnię piór. Może to być pula metali szczególnie trudna do usunięcia. Żadna ze stosowanych rutynowo metod czyszczenia piór takich jak płukanie w wodzie redestylowanej, acetonie, heksanie, eterze, detergentach czy poddawanie działaniu ultradźwięków nie usuwają wszystkich drobin pyłowych spomiędzy splątanej struktury mikrofilamentów tworzonej przez promienie i promyki pióra. Konsekwencją przewagi odkładania się wielu metali na powierzchni piór są różnice zawartości tych pierwiastków stwierdzane w różnych częściach pióra: 1) pomiędzy stosiną i chorągiewkami, które kumulują więcej skażeń (ryc. 2), 2) pomiędzy poszczególnymi odcinkami piór; najwięcej zawierają zawsze części szczytowe, ku nasadzie koncentracja maleje (ryc. 2, ryc. 4 — Pb, Ba, Fe), 3) pomiędzy chorągiewkami kolejnych piór w sekwencji; pióra wymieniane najwcześniej podczas pierzenia dłużej są eksponowane na zanieczyszczenia; pióra zakrywające inne pióra lub położone skrajnie mają największy kontakt z prądami powietrza podczas lotu i kumulują najwięcej zanieczyszczeń (ryc. 3). Takie rozmieszczenie pierwiastków w poszczególnych częściach pióra proponuje się nazywać „dystrybucją typu Pb”, w przeciwieństwie do odmiennego rozmieszczenia „typu Hg”. Stała transformacja związków rtęci, w tym także ulatnianie się Hg” powodują, że pierwiastek ten prawie nie odkłada się na powierzchni piór. Pula Hg wnikająca drogą egzogenną nie jest maskowana zanieczyszczeniami z zewnątrz, sama zaś rtęć wykazuje duże powinowactwo do keratyny, kumulując się w niej równomiernie. Poziom Hg jest dość podobny w stosinie i chorągiewce oraz podobny w częściach dystalnych i proksymalnych pióra. Badania wielu pierwiastków w różnych fragmentach piór bielików wykazały, że równie silne powinowactwo do keratyny wykazują też Cu, Zn, Cr, Se (ryc. 4) oraz As. Pozostałe badane pierwiastki, w porównaniu z chorągiewkami, ulegały absorpcji w stosinach tylko w niewielkim stopniu, co może sugerować znacznie mniejsze powinowactwo do czystej keratyny. Szczyty piór kumulowały zawsze najwięcej. Podobne rozmieszczenie, „typu Pb”, wykazywały także Ba, Fe, W, Sb, Cd, Mn, Tl, Sr, Sn, Ge, Ni i Co. W przypadku pierwiastków o kumulacji „typu Pb” dominacja skażenia egzogennego prowadzi do tego, że poziomy metali mierzone w piórach odzwierciedlają bardziej imisję (opad pyłów) niż pulę pierwiastków dostępnych drogą pokarmową (ryc. 6). Należy w tym przypadku traktować pióra jako specyficzne „bioindykatory — wyłapywacze pyłów”. Dla porównania takich danych niezbędna jest bardzo precyzyjna standaryzacja sposobu zbierania i czyszczenia piór. Istotne znaczenie ma identyczny czas odłowów, a porównania powinny dotyczyć tych samych rodzajów piór i ich części. Zastosowanie metod niedestrukcyjnych Taka standardowa technika została zastosowana, gdy w latach 1988 — 1994 przeprowadzono w Polsce kompleksowe badania przydatności srok dla potrzeb biomonitoringu w 20 miejscowościach różniących się stopniem industrializacji i urbanizacji (Dmowski 1997 in print, Dmowski & Golimowski 1993,1998). Badania prowadzono m. in. okolicach hut (cynku, ołowiu, chromu, miedzi, żelaza), rafinerii ropy, elektrowni, wysypisk odpadów oraz na terenach rekreacyjnych i rolniczych. Oznaczano zawartość 21 pierwiastków (Pb, Ba, Cd, Zn, Mn, Fe, Hg, Tl, Sb, Sn, Mo, Sr, Rb, Se, As, Ge, Cu, Ni, Co, Cr, V) w chorągiewkach zewnętrznych sterówek srok. Wyniki badań wykazały dużą zgodność ze składem pierwiastków, których emisja była zależna od procesów technologicznych stosowanych przez poszczególne zakłady przemysłowe, w pobliżu których żyły sroki (tab. 2). Stwierdzono, że metoda nie może mieć zastosowania dla Co, Fe, Mn, Mo, Ni, Rb, Sr, które we wszystkich próbach kumulowały się w bardzo podobny sposób, niezależnie od stopnia skażenia terenu. Badania unaoczniły skalę zróżnicowania skażenia pomiędzy poszczególnymi terenami. Pokazały zwłaszcza jak bardzo zanieczyszczony był region Górnego Śląska, a szczególnie okolice hut cynku, pod koniec lat 1980-ych (tab. 2). Jeszcze więcej informacji na ten temat dostarczyła zastosowana metoda tzw. „profili pierwiastkowych”, wykazując bardzo wysoki poziom skażenia w dzielnicy Katowic — Szopienicach (ryc. 7). Badania srok pozwoliły też ustalić proporcje pomiędzy kumulacją wybranych metali ciężkich w piórach i w tkankach wewnętrznych tych samych osobników. Wykorzystywanie piór do analiz środowiskowych, w porównaniu z analizą tkanek wewnętrznych, ma następujące zalety (ryc. 8): 1) jest metodą niedestrukcyjną, 2) standaryzacja poboru piór niweluje problem rozrzutu wyników u różnych wiekowo osobników, 3) umożliwia wielokrotne pobieranie prób od tych samych osobników, 4) umożliwia łatwe przechowywanie piór (do tzw. prób wstecznych) bez potrzeby głębokiego zamrażania, 5) w przypadku takich toksycznych pierwiastków jak Pb, Cd, Tl umożliwia przewidywanie ich koncentracji w tkankach wewnętrznych (ryc. 9). Analizy piór nie należy traktować jako metody alternatywnej do analiz tkanek wewnętrznych, ale raczej jako wstępny, niedestrukcyjny etap kontroli stanu środowiska. Stwierdzenie podwyższonego poziomu któregoś z ksenobiotyków powinno być sygnałem do dalszych badań, w tym także analiz tkanek wewnętrznych. W artykule przedstawiono również przykłady uzyskiwania informacji o stanie środowiska na podstawie analiz tkanek ptaków nie spełniających wszystkich kryteriów dla bioindykatorów. Dotyczyło to m.in. skażenia metylortęcią obszarów rolniczych w krajach skandynawskich, skażenia rtęcią dużych cieków wodnych (ryc. 10), skażenia ołowiem osadów dennych itp. Wzrastająca precyzja detekcji licznych metali ciężkich w mikropróbach wkrótce umożliwi również wykorzystanie krwi jako materiału bioindykacyjnego, pobieranego metodami niedestrukcyjnymi. Krew może też służyć do badań biomarkerów. Przydatność niektórych z nich omówiono w artykule.

Słowa kluczowe

PL

ptaki; skazenia srodowiska; metale ciezkie; bioindykatory; piora

• Wydawca: -
• Czasopismo: Acta Ornithologica
• Rocznik: 1999
• Tom: 34
• Numer: 1
• Opis fizyczny: s.1-25, rys.,tab.,bibliogr.

Twórcy

autor

Dmowski K

• Uniwersytet Warszawski, Krakowskie Przeddmescie 26/28, 00-927 Warszawa

Bibliografia

• Altmeyer M. 1987. Vergleichende rückstandanalytische Untersuchungen an Stadttauben (Columba livia, Gmelin, 1789). M.Sc. Thesis, Saarland Univ. Saarbrücken.
• Altmeyer M. 1995. Terrestrische Probenarten. Stadttaube. In: Klein R., Paulus M. (eds.). Umweltproben für die Schadstoffanalytik im Biomonitoring. Fischer Verlag, Jena, Stuttgart, pp. 218-235.
• Altmeyer M., Dittmann J., Dmowski K., Müller P., Wagner G. 1992. Vogelfedern als Indikatoren für die Chemikalienbelastung von Ökosystemen. MaB Mitteil. 36:142-148.
• Altmeyer M., Dittmann J., Dmowski K., Wagner G., Müller P., 1991. Distribution of elements in flight feathers of a White-tailed Eagle. Sci. Total Environ. 105:157-164.
• Anderson S., van Hook R. 1973. Uptake and biological turnover of 109Cd in Chipping Sparrows, Spizella passeritia. Environ. Phys. Biochem. 3: 243-247.
• Angevine J., Kappas A., de Govin R., Spargo B. 1962. Renal tubular nuclear inclusions of lead poisoning. Arch. Path. 73: 486-494.
• Appelquist H., Asbirk S., Drabaek I. 1984. Mercury monitoring: Mercury stability in bird feathers. Mar. Pollut. Bull. 15:22-24.
• Arndt U., Nobel W., Schweizer B. (eds.). 1987. Bioindikatoren, Möglichkeiten, Grenzen und neue Erkentnisse. Ulmer Verlag, Stuttgart.
• Baykov B., Stoyanov M., Gugova M. 1995. Lead and cadmium bioaccumulation in fowl eggs depending on different food concentrations. Toxicol. Environ. Chem. 54:149-154.
• Berg W., Johnels A., Sjöstrand B., Westermark T. 1966. Mercury content in feathers of Swedish birds from the past 100 years. Oikos 17:71-83.
• Beyer W., Spann J., Sileo L., Franson J. 1988. Lead poisoning in six captive avian species. Arch. Environ. Contam. Toxicol. 17:121-130.
• Bilby L., Widdowson E. 1971. Chemical composition of growth in nestling Blackbirds and Thrushes. Brit. J. Nutr. 25:127-134.
• Birge W., Roberts O. 1976. Toxicology of metals to chick embryo. Bull. Environ. Contam. Toxicol. 16:319-324.
• Borg K., Wanntorp K., Erne K., Hanko E. 1966. Mercury poisoning in Swedish wildlife. J. appl. Ecol. 3:171-172.
• Borg K., Wanntorp K., Eme K., Hanko E. 1969. [Alkyl mercury poisoning in terrestrial Swedish wildlife]. Viltrevy 6: 301-377.
• Bortolotti G., Barlow J. 1988. Some sources of variation in the elemental composition of Bald Eagle feathers. Can. J. Zool. 66: 1948-1951.
• Braune B. 1987. Comparison of total mercury level in relation to diet and moult for nine species of marine birds. Arch. Environ. Contam. Toxicol. 16:217-224.
• Brush A. 1978. Feather keratins. In: Horkin M., Brush A. (eds.). Chemical zoology, vol. 10. Academic Press, New York, pp. 117-139.
• Buggiani S., Rindi S. 1980. Lead toxicosis and salt glands in domestic ducks. Bull. Environ. Contam. Toxicol. 24:152-155.
• Deckert G. 1980. Siedlungsdichte und Nahrungssuche bei Elster, Pica pica L., und Nebelkrähe, Corvus corone cornix (L.). Beitr. Vogelk. 26: 305-334.
• Del Bono G., Braca G. 1971. [Histopathologic symptoms of lead poisoning of Anatidae with a special reference to renal cytopathology]. Atti Conv. Pat. Aviare 10: 77-95.
• Delbeke K., Joins C., Decadt G. 1984. Mercury contamination of the Belgian Avifauna 1970-1981. Environ. Pollut. B 7:205-221.
• Dewar W., Weight P., Pearson A., Gentle M. 1983. Toxic effects of high concentrations of zinc oxide in the diet of the chick and the laying hen. Br. Poult. Sci. 24:397-404.
• Dietrich J., Ellenberg H. 1986. Habicht-Mauserfedern als hochintegrierende standardisierte Umweltproben. Verh. Ges. Ökol, Hohenheim 14:413-427.
• Dittmann J., Altmeyer M., Dmowski K, KrügerJ., Müller P., Wagner G., 1990. Mercury concentrations in a White-tailed Eagle (Haliaëtus albicilla) from the vicinity of Warsaw, Poland. Environ. Conserv. 17: 75-78.
• Dmowski K. 1982. [Lead pellets as a cause of waterfowl contamination]. Wiad. ekol. 28:125-140.
• Dmowski K. 1993. Lead and cadmium contamination of passerine birds (Starling) during their migration through a zinc smelter area. Acta orn. 28:1-9.
• Dmowski, K. 1997. Biomonitoring with the use of Magpie Pica pica feathers: heavy metal pollution in the vicinity of zinc smelters and national parks in Poland. Acta om. 32:15-23.
• Dmowski K. 1999. Heavy metal pollution of the Upper Silesia Region; biomonitoring studies of Magpie (Pica pica) tissues. In: Peakall D., Walker C., Migula P. (eds.). Biomarkers: a pragmatic basis for remediation of severe pollution in Eastern Europe, NATO Science Series No 54. Kluwer Acad. Publ. p. 305.
• Dmowski K., in print. Environmental monitoring of heavy metals with Magpie (Pica pica) feathers — an example of Polish polluted and control areas. In: Markert B., Friese K. (eds.). Trace metals in the environment. Elsevier.
• Dmowski K., Dobrowolski K., Karolewski M. 1991. Extremely high levels of heavy metals in the neighbourhood of the zinc smelting works "Miasteczko Śląskie" — summary of 15 years studies. In: Klein S. (ed.). Abstracts, papers, posters of int. East-West symp. on contaminated areas in Eastern Europe; Origin, monitoring, sanitation. Gosen/Berlin, pp.10-15.
• Dmowski K., Gast F., Müller P., Wagner G. 1984. Variability of cadmium and lead concentrations in bird feathers. Naturwiss. 71: 639-640.
• Dmowski K., Golimowski, J. 1993. Feathers of Magpie (Pica pica) as a bioindicative material for heavy metal pollution assessment. Sci. Total Environ. 139/140:251-258.
• Dmowski K., Golimowski J. 1998. [Biomonitoring studies in the Płock region]. In: Makles Z. (ed.). Analytical aspects of waste monitoring from a fuel and electricity industry. Studies of the Commission of Waste Analysis of the Committee of Analytical Chemistry of the Polish Acad. Sci., pp.73-80.
• Dmowski K., Karolewski M. 1979. Cumulation of zinc, cadmium and lead in invertebrates and in some vertebrates according to the degree of an area contamination. Ekol. pol. 27:333-349.
• Dmowski K., Kędziorski A., Kramarz P. 1999. Animals of the Katowice Administrative District (KAD); pollution in the past and present. In: Peakall D., Walker C., Migula P. (eds.). Biomarkers: a pragmatic basis for remediation of severe pollution in Eastern Europe, NATO Science Series No 54, Kluwer Acad. Publ., pp. 111-122.
• Dmowski K., Kozakiewicz A., Kozakiewicz M. 1998. Small mammal populations and community in conditions of extremely high thallium contamination in the environment. Ecotoxicol. Environ. Safety 41:2-7.
• Dmowski K., Kozakiewicz M., Kozakiewicz A. 1996. Small mammal populations and community under conditions of extremely high thallium content in the environment . In: Masfaraud J. (ed.). Abstr. 4th Eur. Conf. on Ecotoxicol. and Environ. Safety, Metz (France), p. 104.
• Drasch G., Walser D., Kösters J. 1987 . The urban pigeon (Columba livia forma urbana) — a biomonitor for the lead burden of the environment. Environ. Monit. Assess. 9: 223-232.
• Drifmeyer J., Odum W. 1975. Lead, zinc and manganese in dredge- spoil pond ecosystems. Environ. Conserv. 2: 39-45.
• Edwards W., Smith K. 1984. Exploratory experiments on the stability of mineral profiles of feathers. J. Wildl. Manage. 48: 853-866.
• Ellenberg H. 1981. Was ist ein Bioindikator — Sind Greifvögel Bioindikatoren? Ökol. Vögel 3:83-99.
• Ellenberg H. 1982. Was ist ein Bioindikator — Sind Vögel Bioindikatoren? Seevögel (special issue) 153-158.
• Ellenberg H. 1991. Bioindicators and biological monitoring. In: Ellenberg H. (ed.). Biological monitoring. Signals from the environment. Viehweg Verlag, Braunschweig, pp. 14-74.
• Ellenberg H., Dietrich J. 1981. The Goshawk as bioindicator. In: Kenward P., Lindsay I. (eds.). Understanding the Goshawk. Int. Assoc. of Falconry, pp. 69-88.
• Ellenberg H., Dietrich J., Stoeppler M., Nürnberg H. 1985. Environmental monitoring of heavy metals with birds as pollution integrating biomonitors; Introduction, definitions and practical examples for Goshawk (Accipiter gentilis). In: Lekkas T. (ed.). Heavy metals in the environment, Athens, CEP Consultants Ltd. 1:724-726.
• Ellenberg H., Dietrich J., Stoeppler M., Nürnberg H. 1986. Environmental monitoring of heavy metals with birds as pollution integrating monitors; Practical examples for the Goshawk Accipiter gentilis. Birds of Prey Bull. 3:207-211.
• Falandysz J., Jakuczun B., Mizera T. 1988. Metals and organochlorines in four female White-tailed Eagles. Mar. Pollut. Bull. 19:521-526.
• Falandysz J., Mizera T. 1994. Trace element concentrations in feathers of White-tailed Sea Eagles Haliaetus albicilla collected recently in Poland. In: Meyburg B.-U., Chancellor R. (eds.). Raptor conservation today. WWGBP, Pica Press pp. 717-723.
• Ferens B., Wasilewski J. 1977. [Freshwater fauna of Poland: Birds]. PWN — Polish Scientific Publishers, pp. 81-82.
• Finley M., Dieter M., Locke L. 1976. Lead in tissues of Mallard ducks dosed in the two types of lead shot. Bull. Environ. Contam. Toxicol. 16:261-268.
• Forbes R., Sanderson G. 1978. Lead toxicity in domestic animals and wildlife. In: Nriagu J. (ed.). The biogeochemistry of lead in the environment Elsevier North-Holland Biomed. Press, pp. 226-277.
• Fossi M., Leonzio C. (eds.). 1994. Nondestructive biomarkers in vertebrates. Lewis, Boca Raton.
• Fumess R. 1993. Birds as monitors of pollutants. In: Fumess R., Greenwood J. (eds.). Birds as monitors of environmental change, Chapman and Hall, London.
• Fumess R., Muirhead S., Woodburn M. 1986. Using bird feathers to measure mercury in the environment; relationships between mercury content and moult. Mar. Pollut. Bull. 17: 27-30.
• Garcia F., Sanchez J., Planas J. 1986. Influence of laying on iron metabolism in quail. Brit. Poult. Sci. 27:582-592.
• Garcia M., Conde E., Vasquez I. 1988. Lead levels of feral pigeons (Columbia livia) from Madrid (Spain). Environ. Pollut. 54: 89-96.
• Gast F. 1984. Die Elster (Pica pica) als Bioindikator für die Belastung von Nahrungsnetzen durch Umweltchemikalien. Ph.D. Thesis, Saarland Univ., Saarbrücken, Germany.
• George S., Olsson P. 1994. Metallothioneins as indicators of trace metal pollution. In: Kramer K. (ed.). Biological monitoring of coastal waters and estuaries. CRC Press Inc. Boca Raton, pp. 151-178.
• Getz L., Best L., Prather M. 1977. Lead in urban and rural songbirds. Environ. Pollut. 12:235-238.
• Getz L., Haney A., Leland H., Price P., Rolfe G., Wortman R., Hudson J., Solomon R., Reinbold K. 1979. Transport and distribution in a watershed ecosystem. In: Boggess W., Wixson B. (eds.). Lead in the environment. Castle House Publ. Ltd., pp.105-134.
• Goede A. 1985. Mercury, selenium, arsenic and zinc in waders from the Dutch Wadden Sea. Environ. Pollut. 37:287-309.
• Goede A., de Bruin M. 1986. The use of bird feathers for indicating heavy metal pollution. Environ. Monit. Assess. 7: 249-256.
• Goede A., de Voogt P. 1985. Lead and cadmium in waders from the Dutch Wadden Sea. Environ. Pollut. 37:311-322.
• Golimowski J., Dmowski K. 1995. Voltammetric determination of mercury in bird feathers for biomonitoring studies. Analyt. Chem. (Warsaw) 40: 13-19.
• Golimowski J., Dmowski K. 1997. Standard species from Poland for the Environmental Specimen Bank. Chemosphere 34: 1989-1995.
• Grue C., Hoffman D., Beyer W., Franson L. 1986. Lead concentrations and reproductive success in European Starlings Sturmis vulgaris nesting within highway roadside verges. Environ. Pollut. 42: 157-182.
• Grue C., O'Shea T., Hoffman D. 1984. Lead concentrations and reproduction in highway-nesting Barn Swallow. Condor 86: 383-389.
• Gullvag B., Ophus E., Eskeland B. 1975. Lead poisoning of Japanese Quail (Coturnix coturnix japonica). An analysis of different body tissues using atomic absorption spectrometry and transmission electron microscopy. Acta Zool. (Stockholm) 56:163—175.
• Hahn E. 1981. Warum eignet sich der Waldkauz (Strix alueo) als Schadstoffindikator?. Verh. Ges. Ökol. 10. Jahrestagung Berlin 10: 321—324.
• Hahn E. 1982. Warum eignet sich der Waldkautz (Strix alueo) als Bioindikator für die spezielle Schadstoffbelastung eines Raumes? Seevögel (special issue) 161-164.
• Hahn E., Hahn K., Stoeppler M.1989. Schwermetalle in Fedem von Habichten (Accipiter gentilis) aus unterschiedlich belasteten Gebieten. J. Om. 130: 303-309.
• Hahn E., Hahn K., Stoeppler M. 1993. Bird feathers as bioindicators in areas of the German Environmental Specimen Bank — bioaccumulation of mercury in food chains and exogenous deposition of atmospheric pollution with lead and cadmium. Sci. Total Environ. 139/140: 259-270.
• Hahn E., Ostapczuk P., Ellenberg H., Stoeppler M. 1985. Environmental monitoring of heavy metals with birds as pollution integrating biomonitors. II. Cadmium, lead and copper in Magpie (Pica pica) feathers from a heavily polluted and a control area. In: Lekkas T. (ed.). Heavy metals in the environment, Athens, CEP Consultants Ltd., pp. 724-726.
• Hahn E., Ostapczuk P., Stoeppler M., Ellenberg H. 1989. Schwermetalle in Elsterfedern — Zur Frage nach den Anteilen von exogener und endogener Einlagerung in die Fedem bei Zink, Cadmium, Blei, Kupfer, Nickel und Kobalt. Ökol. Vögel 11:265-281.
• Hamer D. 1986. Metallothionein. Ann. Rev. Biochem. 55: 913-951.
• Hartner L., Hueber N., Schreiber H. 1992. Über die Eignung der Vögelfedern als Bioindikator. Hohenheimer Umwelttagung 24: 75-91.
• Hennig V. 1992. Elementanalysen von Kolkraben- (Corvus corax) und Wanderfalkenfedem (Falco p. peregrinus). Möglichkeiten und Grenzen der Bioindikation. Hohenheimer Umwelttagung 24: 93-110.
• Holt G., Froslie A., Norheim G. 1979. Mercury, DDE and PCB in the avifauna in Norway 1965-1976. Acta Vet. Scand. Supl. 70:3-28.
• Honda K., Nasu T., Tatsukawa R. 1986. Seasonal changes in mercury accumulation in the Black-eared Kite, Milvus migrans lineatus. Environ. Pollut. 42: 325-334.
• Howarth D., Grant T., Hulbert A. 1982. A comparative study of heavy metal accumulation in the tissues of the Crested Tern, Sterna bergii, breeding near an industrial port before and after harbour dredging and ocean dumping. Austr. Wildl Res. 9:571-577.
• Howarth D., Hulbert A., Horning D. 1981. A comparative study of heavy metal accumulation in the tissues of the Crested Tern, Sterna bergii, breeding near industrialized and non-industrialized areas. Austr. Wildl. Res. 8: 665-672.
• Hutton M. 1980. Metal contamination of Feral Pigeons Columba livia from the London area: Part 2 — Biological effects of lead exposure. Environ. Pollut. A 22:281-293.
• Hutton M., Goodman G. 1980. Metal contamination of Feral Pigeons Columba livia from the London area: Part 1 — Tissue accumulation of lead, cadmium and zinc. Environ. Pollut. A 22: 207-217.
• Janiga M., Mankovska B., Bobalova M., Durcova G. 1990. Significance of concentrations of lead, cadmium, and iron in the plumage of the Feral Pigeon. Arch. Environ. Contam. Toxicol. 19: 892-897.
• Janiga M., Zemberyova M. 1998. Lead concentration in the bones of the Feral Pigeons (Columba livia); sources of variation relating to body condition and death. Arch. Environ. Contam. Toxicol. 35: 70-74.
• Jenkins C. 1975a. [Contamination of the Feral Pigeon (Columba livia) living in urban environment]. Terre Vie 22: 465-480.
• Jenkins C. 1975b. [Use of the Feral Pigeon (Columba livia) to monitor atmospheric lead pollution]. C.R Acad. Sci. 281: 1187-1189.
• Jensen S., Johnels A., Olsson M., Westermark T. 1972. The avifauna of Sweden as indicator of environmental contamination with mercury and chlorinated hydrocarbons. In: Brill E. (ed.). Proc. 15th Int. Om. Congr. Leiden, pp. 455-465.
• Jerzak L., Luniak M., Trost C. (eds.). 1997. Proc. Int. Conf. on Magpie ecology and behaviour, Zielona Góra 1995, Poland. Acta orn. 32,1.
• Johnels A., Tyler G., Westermark T. 1979. A history of mercury levels in Swedish fauna. Ambio 7: 160-168.
• Johnson M., Płuck H., Hutton M., Moore 1982. Accumulation and renal effects of lead in urban populations of Feral Pigeons, Columba livia. Arch. Environ. Contam. Toxicol. 1:761-767.
• Juillard M., Praz J., Etournaud A., Beaud P. 1978. [Contamination of Swiss birds of prey with organochloric biocides, PCBs and heavy metals]. Nos Oiseaux 34: 189-206.
• Kaiser G., Törg G. 1980. Mercury. Ire Hutzinger O. (ed.). The handbook of environmental chemistry. Part 3A, Anthropogenic compounds. Springer Verlag, Berlin, Heidelberg, New York, pp. 1-58.
• Kamiński P. 1995a. Age-related changes in calcium and heavy metals in the Tree Sparrow (Passer montanus) nestlings in polluted (highway) and control urban environments. In: Pinowski J., Kavanagh B., Pinowska B. (eds.). Nestling mortality of granivorous birds due to microorganisms and toxic substances; synthesis. PWN — Polish Scientific Publishers, pp. 85-103.
• Kamiński P. 1995b. The concentrations of calcium and heavy metals in soils, plants, invertebrates and in food and organs of Tree Sparrow (Passer montanus) nestlings in urban environments. In: Pinowski J., Kavanagh B., Pinowska B. (eds.). Nestling mortality of granivorous birds due to microorganisms and toxic substances; synthesis. PWN — Polish Scientific Publishers, pp. 31-55.
• Kamiński P. 1995c. Selected elements in nestlings Tree Sparrow (Passer montanus) in polluted (highway) and not-polluted urban environment. In: Bellan-Santini D., Bonin G. (eds.). Functioning and dynamics of natural and perturbed ecosystems, Intercept Ltd., Marseille, pp. 377-393.
• Kamiński P. 1998. The impact of calcium and heavy metals upon the nest development of the Tree Sparrow (Passer montanus). M. Kopernik Univ. Press.
• Kamiński P., Wołosiuk B., Choiński A. 1993. Growth, chemical composition and energetic value of nestlings of the House Martin Delichon urbica. Acta om. 28: 11-22
• Kendall R., Scanlon P. 1981. Effect of chronic lead ingestion on reproductive characteristics of Ringed Turtle Dove Streptopelia risoria and on tissue lead concentrations of adults and their progeny. Environ. Pollut. A 26: 203-213.
• Kendall R., Scanlon P. 1982. Tissue lead concentration and blood characteristics of Rock Doves from the urban setting in Virginia. Arch. Environ. Contam. Toxicol. 11: 265-268.
• Kennedy S., Godzik S., Dmowski K., Handy R., Kędziorski A., Kramarz P., Manusadzianas L., Murk A. 1999. Report of the working group on the Katowice Administrative District, Poland; A review of research done to date, and recommendations for future research. In: Peakall D., Walker C., Migula P. (eds.). Biomarkers: a pragmatic basis for remediation of severe pollution in Eastern Europe, NATO Science Series No 54. Kluwer Acad. Publ., 191-210.
• King J., Murphy M. 1987. Amino acid composition of the calamus, rachis, and barbs of White-crowned Sparrow feathers. Condor 89: 436-439.
• Klein R., Paulus M. (eds.). 1995. Umweltproben für die Schadstoffanalytik im Biomonitoring. Fischer Verlag, Jena, Stuttgart.
• Koeman J., Vink J., de Goeij H. 1969. Causes of mortality in birds of prey and owls in the Netherlands in the winter 1968-1969. Ardea 57: 67-73.
• Kooiker G. 1986. Schwermetalle in Federn von Elstern (Pica pica). J. Orn. 127: 25-36.
• Kooiker G. 1987a. Schwermetalle in Eiern und Federn von Elstern (Pica pica); Ein Beitrag zur Bioindikation. Osnabrücker naturwiss. Mitt. 13: 57-64.
• Kooiker G. 1987b. Schwermetalluntersuchungen in Eiern von Elstern (Pica pica). Ökol. Vögel 9:143-162.
• Köth T. 1983. Zum Eisen-, Blei- und Zinkgehalt in Eiern von Kohlmeisen, Blaumeisen und Feldsperlingen. Luscinia 45: 23-61.
• Kühnast O., Ellenberg H. 1990. Schwermetalluntersuchungen (Cadmium, Kupfer, Blei) in Federn von Elster (Pica pica) und Habicht (Accipiter gentilis) als flächenhaft integrierendes Biomonitoring für Luft-Schadstoffeinträge im südöstlichen Schleswig-Holstein. Corax 13: 309-325.
• Leonzio C., Massi A. 1989. Metal biomonitoring in bird eggs: a critical experiment. Bull. Environ. Contam. Toxicol. 43: 402-406.
• Lis J., Pasieczna A. 1995. [Geochemical atlas of Poland], Państw. Inst. Geologiczny.
• Locke L., Bagley G., Irby H. 1966. Acid-fast intranuclear inclusion bodies in the kidneys of mallards fed lead shot. Bull. Wildl. Dis. Assoc. 2: 127-131.
• Longcore J., Heyland J., Reed A., Laporte P. 1983. Contaminants in Greater Snow Geese and their eggs. J. Wildl. Manage. 47: 1105- 1109.
• Lumeij J. 1985. Clinicopathologic aspects of lead poisoning in birds: a review. Vet. Quart. 7:133-138.
• Luniak M., Mulsow R., Walasz K. 1990. Urbanization of the European Blackbird — expansion and adaptations of urban population. In: Luniak M. (ed.). Urban ecological studies in Central and Eastern Europe. Ossolineum, Wrocław, pp. 186-199.
• Moore N. 1966. A pesticide monitoring system with special reference to the selection of indicator species. J. Appl. Ecol. 3: 261-269.
• Müller P., Dmowski K., Gast F., Hahn E., Wagner G. 1984. Zum Problem der Bioindikation von standortspezifischen Schermetallbelastungen mit Vögelfedern. Wiss. Umwelt 3: 139-144.
• Niethammer K., Kaiser M., Atkinson R., Baskett T. 1983. Foods of the Green-backed Heron in the eastern Missouri Ozarks. Trans. Mo. Acad. Sci. 17: 117-127.
• Nyholm N. 1987. Bio-indication of industrial emissions of heavy metals by means of insectivorous birds. Proc. Int. Conf. Heavy metals in the environment, New Orleans, vol. 2, pp. 45-47.
• Nyholm N. 1989. The Pied Flycatcher (Anes) as a bio-indicator of deposition of aerial heavy metals in the terrestrial environments. Proc. Int. Conf. Heavy metals in the environment, Geneva, vol. 2, pp. 468-471.
• Nyholm N. 1994. Heavy metal tissue levels, impact on breeding and nestling development in natural populations of Pied Hycatcher (Aves) in the pollution gradient from a smelter. In: Donker M., Eijwackers H., Heimbach F. (eds.). Ecotoxicology of soil organisms. Lewis Publ., Chelsea, pp. 372-382.
• Nyholm E. 1995. Monitoring of terrestrial metal pollution by means of free-living insectivorous birds. Ann. Chim. 85:343-351.
• Nyholm N. 1998. Influence of heavy metal exposure during different phases of the ontogeny on the development of Pied Flycatchers, Ficedula hypoleuca, in natural populations. Arch. Environ. Contam. Toxicol. 35: 632-637.
• Nyholm N., Sawicka-Kapusta K., Świergosz R. 1994. Wirkungen von Schwermetallen und persistenten organischen Schadstoffen auf brutende Vögelpopulationen in Sudpolen. In: Heinisch E.,
• Kettrup A., Klein S. (eds.). Schadstoffatlas Osteuropa, Ecomed Verlag, pp. 276-279.
• Nyholm N., Sawicka-Kapusta K., Świergosz R., Laczewska B. 1995. Effects of environmental pollution on breeding populations of binls in southern Poland. Water, Air, Soil Pollut. 86: 829-834.
• Odsjö T. 1975. Toxic chemicals in sedentary and migratory birds of Fennoscandia and the Baltic area. Omis Fennica 52:74-82.
• Odsjö T., Olsson V. 1975. [Mercury levels in a population of Eagle Owl Bubo bubo in southeast Sweden after the 1966 ban on methyl mercury]. Var Fagelvärld 34: 117-124.
• Oehme G. 1981. Zur Quecksilberrückstandsbelastung tot aufgefundener Seeadler, Haliaetus albicilla, in den Jahren 1967-1978. Hercynia 18: 353-364.
• Ohi G., Seki H., Akiyama K., Yagyu H. 1974. The pigeon, a sensor of lead pollution. Bull. Environ. Contam. Toxicol. 12: 92-98.
• Ohi G., Seki H., Minowa K., Ohsawa M., Mizoguchi I., Sugimori F. 1981. Lead pollution in Tokyo: The reflects its amelioration. Environ. Res. 26: 125-129.
• Pain D. (ed.). 1992. Lead poisoning in waterfowl. Int. Waterfowl Res. Bur. Spec. Publ. 16.
• Pattee O. 1984. Eggshell thickness and reproduction in American Kestrel exposed to chronic dietary lead. Arch. Environ. Contam. Toxicol. 13: 29-34.
• Peakall D. 1992. Animal biomarkers as pollution indicators. Chapman and Hall, London.
• Peakall D. 1999. The use of biomarkers in hazard assessment. In: Peakall D., Walker C., Migula P. (eds.). Biomarkers: A pragmatic basis for remediation of severe pollution in Eastern Europe. NATO Science Series No 54. Kluwer Academic Publishers, pp. 123-134.
• Peakall D., Walker C., Migula P. (eds.). 1999. Biomarkers: A pragmatic basis for remediation of severe pollution in Eastern Europe. NATO Science Series No 54. Kluwer Academic Publishers.
• Pilastro A., Congiu L., Tallandini L., Turchetto M. 1993. The use of bird feathers for the monitoring of cadmium pollution. Arch. Environ. Contam. Toxicol. 24: 355-358.
• Pinowska B., Kraśnicki K., Pinowski J. 1981. Estimation of the degree of contamination of granivorous birds with heavy metals in agricultural and industrial landscape. Ekol. pol. 29: 137-149.
• Pinowski J., Romanowski J., Barkowska M., Sawicka-Kapusta K., Kamiński P., Kruszewicz A. 1993. Lead and cadmium in relation to body weight and mortality of the House Sparrow Passer domesticus and Tree Sparrow Passer montanus nestlings. Acta om. 28: 63-68.
• Pinowski J., Romanowski J., Barkowska M., Sawicka-Kapusta K., Kamiński P., Kruszewicz A. 1995. The effects of heavy metals on the development and mortality of House Sparrow (Passer domesticus) and Tree Sparrow (Passer montanus) nestlings. In: Pinowski J., Kavanagh B., Pinowska B. (eds.). Nestling mortality of granivorous birds due to microorganisms and toxic substances; synthesis. PWN-Polish Scientific Publishers, pp. 161-180.
• Richards M., Steele N. 1987. Trace element metabolism in the developing avian embryo: a review. J. Exp. Zool., suppl. 1: 39-51.
• Romanowski J., Pinowski J., Barkowska M., Kamiński P. 1995. Agerelated changes in the concentrations of calcium and heavy metals in House Sparrow (Passer domesticus) and Tree Sparrow (Passer montanus) nestlings. In: Pinowski J., Kavanagh B., Pinowska B. (eds.). Nestling mortality of granivorous birds due to microorganisms and toxic substances; synthesis. PWN-Polish Scientific Publishers, pp. 139-159.
• Roscoe D., Nielsen S., Lamola A., Zuckerman D. 1979. A simple quantitative test for erythrocytic protoporphyrin in lead-poisoned ducks. J. Wildl. Dis. 15: 127-136.
• Rose G., Parker G. 1982. Effects of smelter emissions on metal levels in the plumage of Ruffed Grouse near Sudbury, Ontario, Canada. Can. J. Zool. 60: 2659-2667.
• Różańska Z. 1987. [Stores, contamination and protection of marine waters with special consideration to the Baltic Sea], PWN-Polish Scientific Publishers.
• Sawicka-Kapusta K., Laczewska B., Kowalska A. 1995. Heavy metal concentrations in Great Tit nestlings from polluted forest in southern Poland. Proc. 10th Int. Conf. Heavy metals in the environment, Hamburg, vol. 1, pp. 244-247.
• Sawicka-Kapusta K., Pinowski J., Barkowska M., Romanowski J., Kamiński P. 1995. The concentration of heavy metals (Cd, Fe, Pb and Zn) in the livers of House Sparrow (Passer domesticus) and Tree Sparrow (Passer montanus) nestlings from parks and suburban areas of Warsaw. In: Pinowski J., Kavanagh B., Pinowska B. (eds.). Nestling mortality of granivorous birds due to microorganisms and toxic substances; synthesis. PWN — Polish Scientific Publishers, pp. 117-138.
• Sawicka-Kapusta K., Świergosz R., Nyholm E. 1994. Heavy metal accumulation in the livers of Great Tit nestlings. In: Pinter A. (ed.). Abst. SECOTOX 3rd regional meeting, Toxicity hazard risk, Balatonaliga, Hungary.
• Scheuhammer A. 1987. The chronic toxicity of aluminium, cadmium, mercury, and lead in birds. Environ. Pollut. 46:263-285.
• Scheuhammer A. 1989. Monitoring of wild bird populations for lead exposure. J. Wildl. Manage. 53:759-765.
• Schroeder W., Kay L. 1955. The amino acid composition of certain morphologically distinct parts of white turkey feathers, and of goose feather barbs and goose down. J. Am. Chem. Soc. 77: 3901-3908.
• Schubert R. 1985. Bioindikation in terrestrischen Ökosystemen. Fischer Verlag, Stuttgart.
• Sell J. 1975. Cadmium and the laying hen: apparent absorption, tissue distribution and virtual absence of transfer into eggs. Poult. Sci. 54: 1674-1678.
• Stahl J., Gregor J., Cook M. 1989. Zinc, copper and iron utilisation by chicks fed various concentrations of zinc. Brit. Poult. Sci. 30: 123-134.
• Stone C., Fox M., Jones A., Mahaffey K. 1977. D-aminolevulinic acid dehydratase. A sensitive indicator of lead exposure in Japanese Quail. Poult. Sci. 56: 174-181.
• Tansy M., Roth R. 1970. Pigeons: A new role in air pollution. J. Pollut. Contr. Assoc. 20: 307-309.
• Tataruch F., Lidauer R., 1984. Die Amsel (Turdus merula L.) als Bioindikator für die Umweltbelastung mit Blei, Cadmium und Quecksilber. Ökol. Vögel 6: 185-194.
• Tejedor M., Gonzales M. 1992. Comparison between lead levels in blood and bone tissue of Rock Doves (Columba livia) treated with lead acetate or exposed to the environment of Alcala de Henares. Bull. Environ. Contam. Toxicol. 48:835-842.
• Ten Houten J. 1983. Biological indicators of air pollution. Environ. Monit. Assess. 3: 257-261.
• Thomas G. 1980. Review of ingested lead poisoning in waterfowl. Int. Waterfowl Res. Bur. Bull. 46: 43-60.
• Westermark J., Kennedy F., Rosen C. 1975. Mercury content of bird feathers before and after Swedish ban on alkyl mercury in agriculture. Ambio 4: 87-92.
• Weyers B., Glück E. 1992. Erfüllt die Amsel die Voraussetzungen eines Biomonitors für bleibelastete Böden? Voliere 15: 65-96.
• Weyers B., Glück E., Mohl C, Stoeppler M., 1985. Environmental monitoring of heavy metals with birds as pollution integrating biomonitors III. Fate and content of trace metals in Blackbirds food, organs and feathers for a highly polluted and a control area. In: Lekkas T. (ed.). Heavy metals in the environment, Athens, CEP Consultants Ltd, pp. 718-720.
• Weyers B., Glück E., Stoeppler M. 1988. Investigation of the significance of heavy metal contents of Blackbird feathers. Sci. Total Environ. 77: 61-67.
• Wiemeyer S., Bunck C., Stafford C. 1993. Environmental contaminants in Bald Eagle eggs — 1980-84 — and further interpretations of relationships to productivity and shell thickness. Arch. Environ. Contam. Toxicol. 24: 213-227.