Conservation genetics of the Black Grouse Tetrao tetrix in Poland - distribution of genetic diversity among the last populations

• Autorzy: Rutkowski R. , Palucki A. , Dulisz B. , Ciach M. , Nowak-Zyczynska Z. , Kowalewska K.

Warianty tytułu

PL

Genetyka w ochronie cietrzewia (Tetrao tetrix) w Polsce - zmienność i zróżnicowanie genetyczne ostatnich populacji

• Języki publikacji: EN

Abstrakty

EN

The Black Grouse Tetrao tetrix populations in Europe have become fragmented and reduced in numbers. These processes affected genetic diversity of the species, altering patterns of gene flow and genetic structure. In Poland, the Black Grouse is one of the most endangered bird species, however very little is known about diversity of this native population, bordering on to the area of Europe in which the species maintains a continuous range. To complete the knowledge of genetic structure of European populations, we analysed microsatellite polymorphism in 97 native Polish birds, along with 39 introduced individuals, originating in Belarus and at a breeding centre in Poland, regarded as representing the gene pool from the north-eastern part of the country. The results confirmed that isolation of populations and recent decreases in their sizes have reduced genetic diversity in Poland's populations of the Black Grouse. The results also indicated the presence of two genetic groups in Poland, involving birds of the north-eastern part of the country and the Carpathians Foothills in a first group, and the population from the Sudetes (Izerskie and Karkonosze Mountains) in a second. We suggest that the conservation effort should treat these two groups as independent units. We also analysed a fragment of the mitochondrial Control Region (CRmtDNA). The comparisons of sequences obtained with data from other Eurasian populations indicate that populations of the Black Grouse in Poland should be included within a large Conservation Unit — the northern tetrix — which comprises birds from Eastern and Northern Europe.

PL

Wiedza o zmienności genetycznej w populacjach i zróżnicowaniu genetycznym między populacjami jest niezwykle istotna w przypadku ochrony gatunków zagrożonych wyginięciem. Zazwyczaj antropogeniczne zmiany w środowisku wpływają negatywnie na poziom przepływu genów i liczebność populacji. W efekcie dryf genetyczny powoduje wzrost zróżnicowania między grupami osobników zasiedlających płaty odpowiedniego środowiska, a spadek zmienności zwiększa ryzyko pojawienia się negatywnych procesów genetycznych. Niektóre gatunki ptaków, dzięki znacznej mobilności i zdolności do pokonywania barier w postaci niesprzyjającego środowiska, mogą w pewnym zakresie skompensować następstwa ograniczonego przepływu genów. Jednakże gatunki osiadłe są szczególnie narażone na negatywne efekty fragmentacji i zaniku środowisk. Do tej grupy zalicza się kuraki leśne. Populacje tych ptaków są pofragmentowane, rozproszone i izolowane, a proces ten zaznacza się najwyraźniej w środkowej i zachodniej Europie. Doprowadziło to do znacznego obniżenia liczebności w poszczególnych rejonach, a także wymarcia niektórych lokalnych populacji. Jednym z takich gatunków jest cietrzew — kurak leśny związany ze środowiskami będącymi we wczesnym stadium sukcesji leśnej. W ciągu ostatnich lat notuje się wyraźny spadek liczebności cietrzewia w Europie. W niektórych regionach liczba ptaków obniżyła się o 90% w porównaniu z notowaną wcześniej wielkością populacji. Badania z zakresu genetyki populacyjnej potwierdziły, że fragmentacja i spadek liczebności obniżyły poziom zmienności genetycznej w izolowanych ostojach. Natomiast analizy filogeograficzne wykazały, że podgatunek zasiedlający większość obszaru Europy (T.t. tetrix) dzieli się na trzy klady: 'tetrix północny' (Europa północno-zachodnia, Rosja, kraje nadbałtyckie, Skandynawia); 'tetrix południowy' (Włochy, Francja, Szwajcaria) i 'tetrix zachodni' (głównie Wyspy Brytyjskie). Choć genetyka populacyjna i filogeografia cietrzewia jest dobrze scharakteryzowana, właściwie nic nie widomo o zmienności i zróżnicowaniu genetycznym zanikających populacji, występujących na granicy ciągłego zasięgu gatunku. Przykładem takich populacji są ostoje cietrzewia w Polsce, gdzie gatunek zasiedla północno-wschodnią i południową cześć kraju (Fig. 1). Poszczególne populacje są niewielkie, rozproszone i silnie izolowane. Ocenia się, że obecnie w Polsce występuje zaledwie około 500 cietrzewi. Celem pracy było oszacowanie zmienności genetycznej i zróżnicowania genetycznego ostatnich populacji cietrzewia w Polsce, egzystujących na granicy ciągłego zasięgu występowania gatunku w Europie Wschodniej. Zmienność i zróżnicowanie określono na podstawie genotypów osobników w loci mikrosatelitarnych. Natomiast analizując DNA mitochondrialny (mtDNA) podjęto próbę określenia pozycji tych populacji we wzorcu filogeograficznym gatunku. Zgromadzono materiał biologiczny z pięciu naturalnych populacji w Polsce, reprezentujących region północno-wschodni (Puszcza Knyszyńska, Puszcza Kurpiowska, Dolina Biebrzy) i południowy (Kotlina Orawsko-Nowotarska; Sudety) oraz jednej populacji z Białorusi. Pobrano także materiał od ptaków hodowlanych pochodzenia mazurskiego, które wsiedlono w Nadleśnictwie Jedwabno. Pozwoliło to scharakteryzować mikrosatelitarne profile genetyczne 97 osobników z rodzimych polskich populacji, 15 ptaków z Białorusi i 24 ptaków wsiedlonych (Tab. 1). Określono także sekwencję fragment regionu kontrolnego mtDNA w przypadku 107 osobników. Uzyskane wyniki potwierdziły, że fragmentacja i zanik siedlisk doprowadziły do obniżenia się zmienności genetycznej w populacjach cietrzewia, zasiedlających granicę ciągłego zasięgu (Tab. 2). Poziom zróżnicowania genetycznego potwierdził długotrwałe ograniczenie przepływu genów między poszczególnymi ostojami (Tab. 3). Wykazano także, że populacja cietrzewia z Sudetów różni się bardzo wyraźnie pod względem frekwencji alleli mikrosatelitarnych od pozostałych badanych populacji, zarówno z północno-wschodniej Polski, jak i z Karpat (Fig. 2 i 3). W przypadku większości polskich populacji stwierdzono genetyczne następstwa demograficznego 'wąskiego gardła' (Tab. 4). Analiza DNA mitochondrialnego wykazała obecność w badanych populacjach 10 haplotypów (Tab. 5). Haplotyp występujący najczęściej w polskich populacjach cietrzewia był stwierdzony wcześniej przez innych badaczy i jest dominującym haplotypem mtDNA w Eurazji. Wszystkie haplotypy stwierdzone w Polsce różniły się bardzo nieznaczenie (Fig. 4), a rozkład różnic nukleotydowych jest typowy dla gatunków rekolonizujących północną Europe po ostatnim zlodowaceniu (Fig. 4, Tab. 6). Porównanie zależności filogenetycznych miedzy haplotypami stwierdzonymi w Polsce, a haplotypami z innych populacji europejskich wykazało natomiast, że szczątkowe populacje, graniczące z ciągłym zasięgiem gatunku w Europie Wschodniej i Skandynawii, powinny być zaliczone do Jednostki Ochrony, obejmującej klad 'tetrix północny' (Fig. 5).

Słowa kluczowe

EN

bird; Black Grouse; Tetrao tetrix; genetic diversity; genetic differentiation; microsatellite; mtDNA; animal population; species distribution; phylogeography; Poland

• Wydawca: -
• Czasopismo: Acta Ornithologica
• Rocznik: 2018
• Tom: 53
• Numer: 2
• Opis fizyczny: p.181-204,fig.,ref.

Twórcy

autor

Rutkowski R.

• Museum and Institute of Zoology, Polish Academy of Sciences, Wilcza 64, 00–679 Warsaw, Poland

autor

Palucki A.

• Karkonosze National Park, Chalubinskiego 23, 58–570 Jelenia Gora, Poland

autor

Dulisz B.

• Faculty of Biology and Biotechnology, University of Warmia and Mazury in Olsztyn, Plac Lodzki, 310–727 Olsztyn, Poland

autor

Ciach M.

• Department of Zoology and Wildlife Management, Forest Biodiversity Institute, Faculty of Forestry, Agricultural University of Krakow, 29 Listopada 46, 31–425 Krakow, Poland

autor

Nowak-Zyczynska Z.

• Faculty of Animal Sciences, Warsaw University of Life Sciences - SGGW, Ciszewskiego 8, 02–786 Warsaw, Poland

autor

Kowalewska K.

• Museum and Institute of Zoology, Polish Academy of Sciences, Wilcza 64, 00–679 Warsaw, Poland

Bibliografia

• Bandelt H.-J., Forster P., Röhl A. 1999. Median-joining networks for inferring intraspecific phylogenies. Mol. Biol. Evol. 16: 37-48.
• Bonczar Z. 2008. [The distribution and population size of hazel grouse in Poland]. In: Zawadzka D., Piotrowska M., Zawadzki J. (ed.). [Conservation of woodland grouse]. CILP Warszawa, pp. 71-75.
• Bouzat J. L., Johnson K. 2004. Genetic structure among closely spaced leks in a peripheral population of lesser prairie-chickens. Mol. Ecol. 13: 499-505.
• Brookfield J. F. Y. 1996. A simple new method for estimating null allele frequency from heterozygote deficiency. Mol. Ecol. 5: 453-455.
• Caizergues A., Dubois S., Loiseau A., Mondor G., Rasplus J.-Y. 2001. Isolation and characterisation of microsatellite loci in black grouse (Tetrao tetrix). Mol. Ecol. Notes 1: 36-38.
• Caizergues A., Rätti О., Helle P., Rotelli L., Ellison L., Rasplus J.-Y. 2003. Population genetic structure of male black grouse (Tetrao tetrix L.) in fragmented vs. continuous landscapes. Mol. Ecol. 12: 2297-2305.
• Callens T., Galbusera P., Matthysen E., Durand E. Y., Githiru M., Huyghe J. R., Lens L. 2011. Genetic signature of population fragmentation varies with mobility in seven bird species of a fragmented Kenyan cloud forest. Mol. Ecol. 20: 1829-1844.
• Canales-Delgadillo J. C., Scott-Morales L., Korb J. 2012. The influence of habitat fragmentation on genetic diversity of a rare bird species that commonly faces environmental fluctuations. J. Avian Biol. 43:168-176.
• Caplins S. A., Gilbert K. J., Ciotir C., Roland J., Matter S. F., Keyghobadi N. 2014. Landscape structure and the genetic effects of a population collapse. Proc. R. Soc. B. 281: 2014.1798.
• Ciach M. 2015. Rapid decline of an isolated population of the black grouse Tetrao tetrix: the crisis at the southern limit of the range. Eur. J. Wildl. Res. 61: 623-627.
• Clark P. U., Dyke A. S., Shakun J. D., Carlson A. E., Clark J., Wohlfarth B., Mitrovica J. X., Hostetler S. W. , McCabe A. M. 2009. The last glacial maximum. Science 325: 710-714.
• Corrales C., Höglund J. 2012. Maintenance of gene flow by female-biased dispersal of Black Grouse Tetrao tetrix in northern Sweden. J. Ornithol. 153: 1127-1139.
• Corrales C., Pavlovska M., Höglund J. 2014. Phylogeography and subspecies status of Black Grouse. J. Ornithol. 155: 13-25.
• Dementev G. P., Gladkov N. A. 1951. [Birds of USSR]. Sovetskaja Nauka, Moskwa.
• DiBattista J. D. 2008. Patterns of genetic variation in anthropogenically impacted populations. Conserv. Genet. 9: 141-156.
• Díez-del-Molino D., Sánchez-Barreiro F., Barnes I., Gilbert M. T. P., Dalén L. 2018. Quantifying temporal genomic erosion in endangered species. Trends Ecol. Evol. 33: 176-185.
• Di Rienzo A., Peterson C. A., Garza J. C., Valdes A. M., Slatkin M., Freimer N. B. 1994. Mutational processes of simple-sequence repeat loci in human populations. P. Natl. Acad. Sci. USA 91: 3166-3170.
• Duriez O., Sachet J. M., Menonni E., Pidancier N., Miqulet C., Taberlet P. 2007. Phyleography of the Capercaillie in Eurasia: what is the conservation status in the Pyrenees and Cantabrian Mounts? Conserv. Genet. 8: 513-526.
• Earl D. A., von Holdt B. M. 2012. STRUCTURE HARVESTER: a website and program for visualizing STRUCTURE output and implementing the Evanno method. Conserv. Genet. Res. 4: 359-361.
• Eberhart-Phillips L. J., Hoffman J. I., Brede E. G., Zefania S., Komrad M. J., Székely T., Bruford M. W. 2015. Contrasting genetic diversity and population structure among three sympatric Madagascan shorebirds: parallels with rarity, endemism, and dispersal. Ecol. Evol. 5: 997-1010.
• Epps C. W., Keyghobadi N. 2015. Landscape genetics in a changing world: disentangling historical and contemporary influences and inferring change. Mol. Ecol. 24: 6021-6040.
• Evanno G., Regnaut S., Goudet J. 2005. Detecting the number of clusters of individuals using the software STRUCTURE: a simulation study. Mol. Ecol. 14: 2611-2620.
• Excoffier L., Lischer H. E. L. 2010. Arlequin suite ver 3.5: a new series of programs to perform population genetics analyses under Linux and Windows. Mol. Ecol. Res. 10: 564-567.
• Frankham R., Bradshaw C. J. A., Brook B. W 2014. Genetics in conservation management: Revised recommendations for the 50/500 rules, Red List criteria and population viability analyses. Biol. Conserv. 170: 56-63.
• Frankham R. 2015. Genetic rescue of small inbred populations: meta-analysis reveals large and consistent benefits of gene flow. Mol. Ecol. 24: 2610-2618.
• Fu Y. X. 1997. Statistical tests of neutrality of mutations against population growth, hitchhiking and background selection. Genetics 147: 915-925.
• Fu Y. X., Li W. H. 1993. Statistical tests of neutrality of mutations. Genetics 133: 693-709.
• Garza J. C. 2006. Critical M. http://swfsc.noaa.gov/ textblock.aspx?Division=FED&id=3298
• Garza J. C., Williamson E. G. 2001. Detection of reduction in population size using data from microsatellite lod. Mol. Ecol. 10: 305-318.
• Gerlach G., Jueterbock A., Kraemer P., Deppermann J., Harmand P. 2010. Calculations of population differentiation based on GST and D: forget GST but not all of statistics! Mol. Ecol. 19: 3845-3852.
• Goudet J. 2001. FSTAT V2.9.3, a program to estimate and test gene diversities and fixation indices.
• Gregsen F., Gregsen H. 2009. Ongoing population decline and range concentration in Norwegian forest grouse. Ornis Norv. 32: 179-189.
• Jahren T., Storaas T., Willebrand T., Moa P. F., Hagen B. R. 2016 Declining reproductive output in capercaillie and black grouse —16 countries and 80 years. Anim. Biol. 66: 363-400.
• Habel J. C., Schmitt T. 2012. Xhe burden of genetic diversity. Biol. Conserv. 147: 270-274.
• Hall T. A. 1999. BioEdit: a user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98/NT. Nucleic Acids Symp. Ser. 41: 95-98.
• Harpending H. C., Sherry S. T., Rogers A. R., Stoneking M., Stoneking M. 1993. Genetic structure of ancient human populations. Curr. Anthropol. 34: 483-496.
• Hasegawa M., Kishino H., Yano T. 1985. Dating of human-ape splitting by a molecular clock of mitochondrial DNA. J. Mol. Evol. 22: 160-174.
• Hewitt G. M. 2004. Genetic consequences of climatic oscillations in the Quaternary. Philos. Trans. R. Soc. Lond. В Biol. Sci. 359:183-195.
• Hoban S. M., Hauffe H. C., Perez-Espona S., Arntzen J. W., et al. 2013. Bringing genetic diversity to the forefront of conservation policy and management. Conserv. Genet. Res. 5: 593-598.
• Höglund J., Larsson J. K., Jansman H. A. H., Segelbacher G. 2007. Genetic variability in European black grouse (Tetrao tetrix). Conserv. Genet. 8: 239-243.
• Höglund J., Piertney S. B., Alatalo R. V., Lindell J., Lundberg A., Rintamäki P. T. 2002. Inbreeding depression and male fitness in black grouse. Proc Biol Sci. 269: 711-715.
• Höglund J., Stohr S. 1996. A non-lekking population of Black Grouse Tetrao tetrix. J. Avian Biol. 28: 184-187.
• IUCN 2018. Red List of Threatened Species. 2018. www.iucnredlist.org. Accessed 16 May 2018.
• Jakobsson M., Rosenberg N. A. 2007. CLUMPP: a cluster matching and permutation program for dealing with label switching and multimodality in analysis of population structure. Bioinformatics 23: 1801-1806.
• Jombart T. 2008. ADEGENET: a R package for the multi-variate analysis of genetic markers. Bioinformatics 24: 1403-1405.
• Jost L. 2008. GST and its relatives do not measure differentiation. Mol. Ecol. 17: 4015-4026.
• Kahilainen A., Puurtinen M., Kotiaho J. S. 2014. Conservation implications of spedes-genetic diversity correlations. Glob. Ecol. Conserv. 2: 315-323.
• Kalinowski S. T. 2005. HP-RARE 1.0: a computer program for performing rarefaction on measures of allelic diversity. Mol. Ecol. Notes 5:187-189.
• Kamieniarz R. 2002. [Black grouse]. Monografie Przyrodnicze 8. Lubuski Klub Przyrodników, Świebodzin.
• Kekkonen J., Seppä P., Hanski I. K., Jensen H., Väisänen R. A., Brommer J. E. 2011. Low genetic differentiation in a sedentary bird: house sparrow population genetics in a contiguous landscape. Heredity 106: 183-190.
• Keyghobadi N. 2007. Xhe genetic implications of habitat fragmentation for animals. Can. J. Zool. 85: 1049-1064.
• Keyghobadi N., Koscinski D., Weintraub J. D., Fonseca D. M. 2013. Historical specimens reveal past relationships and current conservation status of populations in a declining species: the regal fritillary butterfly. Insect Conserv. Divers. 6: 234-242.
• Klinga P., Mikolás M., Zhelev P., Höglund J., Paule L. 2015. Genetic differentiation of western capercaillie in the Carpathian Mountains: the importance of post glacial expansions and habitat connectivity. Biol. J. Linn. Soc. 116: 873-889.
• Konowalik A., Najbar A., Babik W., Steinfartz S., Ogielska M. 2016. Genetic structure of the fire salamander Salamandra salamandra in the Polish Sudetes. Amphibia-Reptilia 37: 405-415.
• Kopij P., Profus G. 2014. [Distribution and abundance of forest gallinaceous birds (Galliformes) in Silesia in 2002-2014 and changes in their abundance over the last 140 years]. Chrońmy Przyr. Ojcz. 70: 387-409.
• Kurki S., Nikula A., Helle P., Linden H. 2000. Landscape fragmentation and forest composition effects on grouse breeding success in boreal forests. Ecology 81: 1985-1997.
• Larsson J. K., Jansman H. A. H., Segelbacher G., Höglund J., Koelewijn H. P. 2008. Genetic impoverishment of the last black grouse (Tetrao tetrix) population in the Netherlands: Detectable only with a reference from the past. Mol. Ecol. 17: 1897-1904.
• Lebigre C., Alatalo V., Forss H. E., Sitari H. 2008. Low levels of relatedness on black grouse leks despite male philopatry. Mol. Ecol. 17: 4512-4521.
• Lewandowski A., Filipiak M., Burczyk J. 2001. Genetic variation of Abies alba MILL. in Polish part of Sudety Mts. Acta Soc. Bot. Pol. 70: 215-219.
• Librado P., Rozas J. 2009. DnaSP v5: A software for comprehensive analysis of DNA polymorphism data. Bioinformatics 25: 1451-1452.
• Lindsay D. L., Barr K. R., Lance R. F., Tweddale S. A., Hayden T. J., Leberg P. L. 2008. Habitat fragmentation and genetic diversity of an endangered, migratory songbird, the golden-cheeked warbler (Dendroica chrysoparia). Mol. Ecol. 17: 2122-2133.
• Lindström J., Rintamäki P. T., Storch I. 1998. Black grouse. BWP Update 2: 173-191.
• Liukkonen-Anttila T., Ratti O., Kvist L., Helle P., Orell M. 2004. Lack of genetic stucturing and subspecies differentiation in the Capercaillie (Tetrao urogallus) in Finland. Ann. Zool. Fenn. 41: 619-643.
• Ludwig T., Storch I., Wübbenhorst J. 2008. How the Black Grouse was lost: Historic reconstruction of its status and distribution in Lower Saxony (Germany). J. Ornithol. 149: 587-596.
• Mejnartowicz L 2004. Genetic analysis of silver-fir populations in the north Carpathian and Sudeten mountains. Acta Soc. Bot. Pol. 73: 285-292.
• Merta D., Bobek В., Furtek J., Kolecki M. 2009. Distribution and number of black grouse, Tetrao tetrix in southwestern Poland and the potential impact of predators upon nesting success of the species. Folia Zool. 58: 159-167.
• Moritz C. 1994. Defining 'evolutionary significant units' for conservation. Trends Ecol. Evol. 9: 373-375.
• Pabijan M., Babik W 2006. Genetic structure in northeastern populations of the Alpine newt (Triturus ahpestris): Evidence for post-Pleistocene differentiation. Mol. Ecol. 15: 2397-2407.
• Palsbøll P. J., Bérubé M., Allendorf F. W. 2007. Identification of management units using population genetic data. Trends Ecol. Evol. 22: 11-16.
• Pavlovska M., Höglund J. 2015. Ukrainian Black Grouse Tetrao tetrix: genetic diversity and population structure. Wildlife Biol. 21: 283-293.
• Peakall R., Smouse P. E. 2012. GenAlEx 6.5: genetic analysis in Excel. Population genetic software for teaching and research-an update. Bioinformatics Applications Note 28: 2537-2539.
• Petit R. J., El Mousadik A., Pons O. 1998. Identifying populations for conservation on the basis of genetic markers. Conserv. Biol. 12: 844-855.
• Piertney S. В., Höglund J. 2001. Polymorphie microsatellite DNA markers in black grouse (Tetrao tetrix). Mol. Ecol. Notes 1: 303-304.
• Piry S., Luikart G., Cornuet J. M. 1999. BOTTLENECK: a computer program for detecting recent reductions in the effective population size using allele frequency data. J Hered. 90: 502-503.
• Pritchard J. K., Stephens M., Donnelly P. 2000. Inference of population structure using multilocus genotype data. Genetics 155: 945-959.
• Posada D. 2008. jModelTest: phylogenetic model averaging. Mol. Biol. Evol. 25:1253-1256.
• Pugacewicz E. 2010. [Status of the Black Grouse population in the North-Podlasian Lowland in 1997-2002]. Kulon 15: 1-19.
• R Core Team 2017. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. https://www.R-project.org/
• Raymond M., Rousset F. 1995. GENEPOP (version 1.2): Population genetics software for exact tests and ecumenicism. Heredity 86: 248-249.
• Rosenberg N. A. 2004. DISTRUCT: a program for the graphical display of population structure. Mol. Ecol. Notes 4:137-138.
• Rousset F. 2008. Genepop'007: a complete reimplementation of the Genepop software for Windows and Linux. Mol. Ecol. Res. 8: 103-106.
• Rutkowski R., Jagołkowska P., Zawadzka D., Bogdanowicz W. 2016. Impacts of forest fragmentation and post-glacial colonization on the distribution of genetic diversity in the Polish population of the hazel grouse Terastes bonasia. Eur. J. Wildl. Res. 62: 293-306.
• Rutkowski R., Niewęgłowski H., Dziedzic R., Kmieć M., Goździewski J. 2005. Genetic variability of Polish population of the Capercaillie Tetrao urogallus. Acta Ornithol. 40: 27-34.
• Rutkowski R., Keller M., Jagołkowska P. 2012. Population genetics of the hazel hen Bonasa bonasia in Poland assessed with non-invasive samples. Cent. Eur. J. Biol. 7: 759-775.
• Rutkowski R., Zawadzka D., Suchecka E., Merta D. 2017a. Conservation genetics of the capercaillie in Poland — delineation of conservation units. PLoS ONE 12: e0174901.
• Rutkowski R., Zawadzka D., Merta D., Stanković A., Jagołkowska P., Suchecka E., Kobielski J. 2017b. Conservation genetics of the Capercaillie Tetrao urogallus in Poland — diversity of mitochondrial DNA in remnant and extinct populations. Acta Ornithol. 52: 179-196.
• Schou M. F., Loeschcke V., Bechsgaard J., Schlötterer C., Kristensen T. N. 2017. Unexpected high genetic diversity in small populations suggests maintenance by associative overdominance. Mol. Ecol. 26: 6510-6523.
• Segelbacher G., Höglund J., Storch I. 2003. From connectivity to isolation: genetic consequences of population fragmentation in capercaillie across Europe. Mol. Ecol. 12: 1773-1780.
• Segelbacher G., Manel S., Tomiuk J. 2008. Temporal and spatial analyses disclose consequences of habitat fragmentation on the genetic diversity in capercaillie (Tetrao urogallus). Mol. Ecol. 17: 2356-2367.
• Segelbacher G., Paxton R. J., Steinbrück G., Trontelj P., Storch I. 2000. Characterization of microsatellites in capercaillie Tetrao urogallus (AVES). Mol. Ecol. 9: 1934-1935.
• Segelbacher G., Strand T. M., Quintela M., Axelsson T., Jansman H. A. H., Koelewijn H. P., Höglund J. 2014. Analyses of historical and current populations of black grouse in Central Europe reveal strong effects of genetic drift and loss of genetic diversity. Conserv. Genet. 15: 1183-1195.
• Sirkiä S., Lindén A., Helle P., Nikula A., Knape J., Lindén H. 2010. Are the declining trends in forest grouse populations due to changes in the forest age structure? A case study of Capercaillie in Finland. Biol. Conserv. 143:1540-1548.
• Storch I. 2013. Human disturbance of grouse — why and when? Wildlife Biol. 19: 390-403.
• Storch I. 2007. Conservation status of grouse worldwide: an update. Wildlife Biol. 13: 5-12.
• Strand T. M., Segelbacher G., Quintela M., Xiao L., Axelsson T., Höglund J. 2012. Can balancing selection on MHC loci counteract genetic drift in small fragmented populations of black grouse? Ecol. Evol. 2: 341-353.
• Svobodová J., Segelbacher G., Höglund J. 2011. Genetic variation in Black Grouse populations with different lekking systems in the Czech Republic. J. Ornithol. 152: 37-44.
• Taberlet P., Waits L. P., Luikart G. 1999. Noninvasive genetic sampling: look before you leap. Trends Ecol. Evol. 14: 323-327.
• Tajima F. 1989. Statistical method for testing the neutral mutational hypothesis by DNA polymorphism. Genetics 123: 585-595.
• Tamura K., Stecher G., Peterson D., Filipski A., Kumar S. 2013. MEGA6: Molecular Evolutionary Genetics Analysis version 6.0. Mol. Biol. Evol. 30: 2725-2729.
• Ten Den P. G. A., Niewold F. J. J. 2000. The black grouse in the Netherlands: monitoring the last(?) surviving population. Cahd'Ethol. 20: 299-310.
• Tomiałojć L. 1990. [The birds of Poland. Their distribution and abundance]. PWN, Warszawa.
• Tomiałojć L., Stawarczyk T. 2003. [The avifauna of Poland. Distribution, numbers and trends]. PTPP „pro Natura”, Wrocław.
• Valière N. 2002. GIMLET: A computer program for analysing genetic individual identification data. Mol. Ecol. Notes 2: 377-379.
• Van Oosterhout C., Hutchinson W. F., Wills D. P. M., Shipley P. 2004. MICRO-CHECKER: Software for identifying and correcting genotyping errors in microsatellite data. Mol. Ecol. Notes 4: 535-538.
• Weir B., Cockerham C. 1984. Estimating F-Statistics for the analysis of population structure. Evolution 38:1358-1370.
• Zawadzka D. 2014. [The handbook of the best practices of the Capercaillie and the Black Grouse protection]. CKPS, Warszawa.
• Żurek Z., Armatys P. 2011. [The occurence of Capercillie in Polish Western Carpathians — conclusions from the monitoring in the years 2005-2010 and the final assessment of the quantity of Carpathians subpopulations of Capercaillie and Black Grouse]. Stud. i Mat. CEPL, Rogów 13: 229-240.

Identyfikatory

DOI

10.3161/00016454AO2018.53.2.008