Plumage bacterial load is related to species, sex, biometrics and fledging success in co-occurring cavity-breeding passerines

• Autorzy: Saag P. , Mand R. , Tilgar V. , Kilgas P. , Magi M. , Rasmann E.

Warianty tytułu

PL

Czynniki wpływające na stopień zainfekowania bakteriami występującymi na piórach dwóch gatunków dziuplaków: bogatki i muchołówki żałobnej

• Języki publikacji: EN

Abstrakty

EN

Plumage bacteria might influence the trade-off between parental and self-preening efforts in birds, therefore affecting breeding success. However, too little is known about natural variation patterns in plumage bacterial communities for these hypotheses to be thoroughly assessed. We studied the density and phylotypic richness of plumage bacterial assemblages in wild breeding populations of Pied Flycatchers Ficedula hypoleuca and Great Tits Parus major in the same area and breeding season, using flow cytometry and ribosomal intergenic spacer analysis (RISA). The density of plumage bacteria was higher in Tits than in Flycatchers, providing evidence that bacterial microflora differs even between co-occurring hosts that share habitat, nest site and foraging preferences. It is concurrent with the finding that migratory birds might have lower bacterial loads than sedentary birds. In both species bacterial loads were higher in females than in males, which along with two earlier studies, indicates the generality of this sex pattern. A negative correlation between parental body mass and the richness of feather-degrading bacterial phylotypes was found in Pied Flycatchers. In Great Tits, higher bacterial densities in the plumage of parent birds were associated with the production of fewer fledglings. However, the causality of these associations remains to be tested experimentally.

PL

Bakterie występujące na piórach ptaków dorosłych mogą powodować zwiększenie nakładów na pielęgnację piór, a przez to zmniejszać wydatkowanie energii na wysiłek rodzicielski, co w konsekwencji może wpływać na sukces lęgowy. Niewiele jednak wiadomo o zmienności i różnorodności zgrupowań bakterii występujących na piórach, ich przyczynach i skutkach. W pracy badano stopień zainfekowania oraz różnorodność zespołów bakterii występujących na upierzeniu dwóch gatunków dziuplaków — bogatki i muchołówki żałobnej, gniazdujących na tym samym terenie w skrzynkach lęgowych. Materiał — kilka piór pobranych od ptaków dorosłych, został zebrany w tym samym sezonie. W analizach stopnia zainfekowania wykorzystano cytometrię przepływową (flow cytometry) zaś liczbę filotypów opisaną tylko dla grupy bakterii będących w stanie rozkładać keratynę określono za pomocą analizy rybosomalnych sekwencji międzygenowych (RISA — Ribosomal Intergenic Spacer Analysis). Jako czynniki, z którymi starano się powiązać stopień zainfekowania oraz liczbę filotypów wzięto pod uwagę: gatunek ptaka, płeć, kondycję (długości skoku i skrzydła, masa ciała) oraz liczbę piskląt w lęgu danego osobnika (Tab. 1). Stopień zainfekowania oraz liczba filotypów bakterii były większe u bogatki niż muchołówki (Tab. 2, Fig 1). Tym samym uzyskane wyniki potwierdzają wcześniejsze dane sugerujące, że na upierzeniu ptaków wędrownych można stwierdzić mniej filotypów bakterii i niższy poziom zainfekowania niż dla gatunków osiadłych. Dla obu badanych gatunków stopień zainfekowania był większy u samic niż u samców (Fig. 1. Tab. 2), co jest zgodne z podobnymi wynikami dla kilku innych gatunków, wskazując, że może być to zależność ogólna. Dla muchołówki żałobnej stwierdzono negatywną korelacje pomiędzy masą ptaków dorosłych a liczbą filotypów bakterii (Tab. 3). Natomiast u bogatki wyższy poziom zainfekowania bakteriami był powiązany z wyprowadzeniem mniejszej liczby piskląt (Fig. 2). Uzyskane wyniki wskazują, że mikroflora bakteryjna może różnić się pomiędzy gatunkami, które współwystępują na tym samym terenie, użytkując zarówno to samo siedlisko (miejsca żerowania) jak i miejsca lęgowe. Autorzy konkludują, że związki przyczynowo-skutkowe pomiędzy kondycją ptaków, sukcesem lęgowym i zainfekowaniem bakteriami muszą być analizowane z wykorzystaniem eksperymentów.

Słowa kluczowe

EN

bacteria; microbe-host interaction; feather; sex; biometry; fledging success; passerine; Great Tit; Pied Flycatcher

• Wydawca: -
• Czasopismo: Acta Ornithologica
• Rocznik: 2011
• Tom: 46
• Numer: 2
• Opis fizyczny: p.191-201,fig.,ref.

Twórcy

autor

Saag P.

• Department of Zoology, Institute of Ecology and Earth Sciences, University of Tartu, Vanemuise Str.46, Tartu, 51014, Estonia

autor

Mand R.

• Department of Zoology, Institute of Ecology and Earth Sciences, University of Tartu, Vanemuise Str.46, Tartu, 51014, Estonia

autor

Tilgar V.

• Department of Zoology, Institute of Ecology and Earth Sciences, University of Tartu, Vanemuise Str.46, Tartu, 51014, Estonia

autor

Kilgas P.

• Department of Zoology, Institute of Ecology and Earth Sciences, University of Tartu, Vanemuise Str.46, Tartu, 51014, Estonia
• Department of Zoology and Entomology, University of Pretoria, Private Bag X20, Hatfield 0028, South Africa

autor

Magi M.

• Department of Zoology, Institute of Ecology and Earth Sciences, University of Tartu, Vanemuise Str.46, Tartu, 51014, Estonia

autor

Rasmann E.

• Department of Zoology, Institute of Ecology and Earth Sciences, University of Tartu, Vanemuise Str.46, Tartu, 51014, Estonia

Bibliografia

• Alatalo R. V., Alatalo R. H. 1979. Resource partitioning among a flycatcher guild in Finland. Oikos 33: 46-54.
• Bisson I. A., Marra P. P., Burtt Jr E. H., Sikaroodi M., Gillevet P. M. 2007. A molecular comparison of plumage and soil bacteria across biogeographic, ecological, and taxonomie scales. Microb. Ecol. 54: 65-81.
• Bisson I. A., Marra P. P., Burtt Jr E. H., Sikaroodi M., Gillevet P. M. 2009. Variation in plumage microbiota depends on season and migration. Microb. Ecol. 58: 212-220.
• Booth D. T., Clayton D. H., Block B. A. 1993. Experimental demonstration of the energetic cost of parasitism in free-ranging hosts. Proc. Royal Soc. B. 253: 125-129.
• Brush A. 1965. Energetics, temperature regulation and circulation in resting, active and defeathered california quail, Lophortyx californicus. Comp. Biochem. Physiol. A 15: 399-421.
• Burtt E. H. 2009. A future with feather-degrading bacteria. J. Avian Biol. 40: 349-351.
• Burtt E. H., Ichida J. M. 1999. Occurrence of feather-degrading bacilli in the plumage of birds. Auk 116: 364-372.
• Burtt E. H., Ichida J. M. 2004. Gloger's rule, feather-degrading bacteria, and color variation among song sparrows. Condor 106: 681-686.
• Clayton D. H. 1999. Feather-busting bacteria. Auk 116: 302-304.
• Clayton D. H., Moore J. 1997. Host-parasite evolution: General principles and avian models. Oxford University Press., Oxford.
• Cramp S., Perrins C. M. (eds). 1993. The Birds of the Western Palearctic. Vol. VII. Oxford University Press, Oxford-New York.
• Cristol D. A., Armstrong J. L., Whitaker J. M., Forsyth M. H. 2005. Feather-degrading bacteria do not affect feathers on captive birds. Auk 122: 222-230.
• Czirják G. A., Møller A. P., Mousseau T. A., Heeb P. 2010. Microorganisms associated with feathers of barn swallows in radioactively contaminated areas around Chernobyl. Microb. Ecol. 60: 373-380.
• Goldstein G., Flory K. R., Browne B. A., Majid S., Ichida J. M., Burtt Jr. E. H. 2004. Bacterial degradation of black and white feathers. Auk 121: 656-659.
• Goodenough A. E., Stallwood B. 2010. Intraspecific variation and interspecific differences in the bacterial and fungal assemblages of blue Tit (Cyanistes caeruleus) and Great Tit (Parus major) nests. Microb. Ecol. 59: 221-232.
• Graveland J., van Gijzen T. 1994. Arthropods and seeds are not sufficient as calcium sources for shell formation and skeletal growth in passerines. Ardea 82: 299-314.
• Gunderson A. R., Forsyth M. H., Swaddle J. P. 2009. Evidence that plumage bacteria influence feather coloration and body condition of eastern bluebirds Sialia sialis. J. Avian Biol. 40: 440-447.
• Gunderson A. R., Frame A. M., Swaddle J. P., Forsyth M. H. 2008. Resistance of melanized feathers to bacterial degradation: Is it really so black and white? J. Avian Biol. 39: 539-545.
• Haartman L. von 1954. Der Trauerfliegenschniipper, III. Die Nahrungsbiologie. Acta Zoologica Fennica 83: 1-96.
• Hackstein J. H. P., Van Alen T. A. 1996. Fecal methanogens and vertebrate evolution. Evolution 50: 559-572.
• Lucas F. S., Bertru G., Hofle M. G. 2003a. Characterization of free-living and attached bacteria in sediments colonized by Hediste diversicolor. Aquat. Microb. Ecol. 32: 165- 174.
• Lucas F. S., Broennimann O., Febbraro I., Heeb P. 2003b. High diversity among feather-degrading bacteria from a dry meadow soil. Microb. Ecol. 45: 282-290.
• Lucas F. S., Moureau B., Jourdie V., Heeb P. 2005. Brood size modifications affect plumage bacterial assemblages of european starlings. Mol. Ecol. 14: 639-646.
• Mägi M., Mänd R. 2004. Habitat differences in allocation of eggs between successive breeding attempts in great tits (Parus major). Ecoscience 11: 361-369.
• Mägi M., Mänd R., Tamm H., Sisask E., Kilgas P., Tilgar V. 2009. Low reproductive success of great tits in the preferred habitat: A role of food availability. Ecoscience 16: 145- 157.
• Mänd R., Tilgar V., Lõhmus A., Leivits A. 2005. Providing nest boxes for hole-nesting birds — does habitat matter? Biodiv. Conserv. 14: 1823-1840.
• Merilä J., Hemborg C. 2000. Fitness and feather wear in the collared flycatcher Ficedula albicollis. J. Avian Biol. 31: 504- 510.
• Møller A. P., Czirjak G. A., Heeb P. 2009. Feather micro-organisms and uropygial antimicrobial defences in a colonial passerine bird. Funct. Ecol. 23: 1097-1102.
• Muyzer G., Dewaal E. C., Uitterlinden A. G. 1993. Profiling of complex microbial populations by denaturing gradient gel electrophoresis analysis of polymerase chain reaction amplified genes coding for 16s ribosomal rna. Appl. Environ. Microbiol. 59: 695-700.
• Muza M. M., Burtt E. H., Ichida J. M. 2000. Distribution of bacteria on feathers of some eastern north american birds. Wilson Bull. 112: 432-435.
• Nuttall P. A. 1997. Viruses, bacteria and fungi of birds. In: Clayton D. H., Moore J. (eds). Host-parasite evolution: General principles and avian models. Oxford University Press, Oxford, pp. 271-302.
• Peele A. M., Burtt Jr E. H., Schroeder M. R., Greenberg R. S. 2009. Dark color of the coastal plain swamp sparrow (Melospiza georgiana nigrescens) may be an evolutionary response to occurrence and abundance of salt-tolerant feather-degrading bacilli in its plumage. Auk 126: 531- 535.
• Peralta-Sanchez J. M., Møller A. P., Martín-Platero A. M., Soler J. J. 2010. Number and colour composition of nest lining feathers predict eggshell bacterial community in barn swallow nests: An experimental study. Funct. Ecol. 24: 426-433.
• Peralta-Sanchez J. M., Møller A. P., Soler J. J. 2011. Colour composition of nest lining feathers affects hatching success of barn swallows, Hirundo rustica (Passeriformes: Hirundinidae). Biol. J. Linn. Soc. 102: 67-74.
• Ranjard L., Brothier E., Nazaret S. 2000a. Sequencing bands of ribosomal intergenic spacer analysis fingerprints for characterization and microscale distribution of soil bacterium populations responding to mercury spiking. Appl. Environ. Microbiol. 66: 5334-5339.
• Ranjard L., Poly F., Nazaret S. 2000b. Monitoring complex bacterial communities using culture-independent molecular techniques: Application to soil environment. Res. Microbiol. 151: 167-177.
• Riffel A., Lucas F., Heeb P., Brandelli A. 2003. Characterization of a new keratinolytic bacterium that completely degrades native feather keratin. Arch. Microbiol. 179: 258-265.
• Ruiz-Rodriguez M., Valdivia E., Soler J. J., Martin-Vivaldi M., Martin-Platero A. M., Martinez-Bueno M. 2009. Symbiotic bacteria living in the hoopoe's uropygial gland prevent feather degradation. J. Exp. Biol. 212: 3621-3626.
• Saag P., Tilgar V., Mänd R., Kilgas P., Mägi M. 2011. Plumage bacterial assemblages in a breeding wild passerine: relationships with ecological factors and body condition. Microb. Ecol. 61: 740-749.
• Sangali S., Brandelli A. 2000. Isolation and characterization of a novel feather-degrading bacterial strain. Appl. Biochem. Biotech. A 87: 17-24.
• Sanz J. J., Kranenbarg S., Tinbergen J. M. 2000. Differential response by males and females to manipulation of partner contribution in the great tit (Parus major). J. Anim. Ecol. 69: 74-84.
• Saranathan V., Burtt E. H. 2007. Sunlight on feathers inhibits feather-degrading bacteria. Wilson J. Ornithol. 119: 239-245.
• Shawkey M. D., Hussain M. J., Strong A. L., Hagelin J. C., Vollmer A. C., Hill G. E. 2006. Use of culture-independent methods to compare bacterial assemblages on feathers of crested and least auklets (Aethia cristatella and Aethia pusilla) with those of passerines. Waterbirds 29: 507-511.
• Shawkey M. D., Mills K. L., Dale C., Hill G. E. 2005. Microbial diversity of wild bird feathers revealed through culture- based and culture-independent techniques. Microb. Ecol. 50: 40-47.
• Shawkey M. D., Pillai S. R., Hill G. E. 2003. Chemical warfare? Effects of uropygial oil on feather-degrading bacteria. J. Avian Biol. 34: 345-349.
• Shawkey M. D., Pillai S. R., Hill G. E. 2009. Do feather-degrading bacteria affect sexually selected plumage color? Naturwissenschaften 96: 123-128.
• Shawkey M. D., Pillai S. R., Hill G. E., Siefferman L. M., Roberts S. R. 2007. Bacteria as an agent for change in structural plumage color: Correlational and experimental evidence. Am. Nat. 169: S112-S121.
• Sisask E., Mänd R., Mägi M., Tilgar V. 2010. Parental provisioning behaviour in pied flycatchers is well adjusted to local conditions in a mosaic of deciduous and coniferous habitat. Bird Study 57: 447-457.
• Stach J. E. M., Maldonado L. A., Masson D. G., Ward A. C., Goodfellow M., Bull A. T. 2003. Statistical approaches for estimating actinobacterial diversity in marine sediments. Appl. Environ. Microbiol. 69: 6189-6200.
• Swaddle J. P., Witter M. S., Cuthill I. C., Budden A., McCowen P. 1996. Plumage condition affects flight performance in common starlings: Implications for developmental homeostasis, abrasion and moult. J. Avian Biol. 27: 103- 111.
• Tilgar V., Mänd R. 2006. Sibling growth patterns in great tits: Does increased selection on last-hatched chicks favour an asynchronous hatching strategy? Evol. Ecol. 20: 217- 234.
• Verhulst S., Tinbergen J. M. 1997. Clutch size and parental effort in the great tit Parus major. Ardea 85: 111-126.
• Whitaker J. M., Cristal D. A., Forsyth M. H. 2005. Prevalence and genetic diversity of Bacillus licheniformis in avian plumage. J. Field Ornithol. 76: 264-270.

Identyfikatory

DOI

10.3161/000164511X62596