Growth performance of nestling Cuckoos Cuculus canorus in cavity nesting hosts

• Autorzy: Grim T. , Samas P.

Warianty tytułu

PL

Rozwój piskląt kukułki w gniazdach dziuplaków

• Języki publikacji: EN

Abstrakty

EN

Generalist brood parasites, like Common Cuckoos Cuculus canorus, target many host species. Why other sympatric hosts are not used, or actively avoided, remains one of the main gaps in our understanding of parasite-host coevolution. Cavity nesting passerines always represented a text-book example of unsuitable hosts but recent evidence casts multiple doubts on this traditional view. In general, any species can become an unsuitable host for a parasite at laying, incubation, or nestling stages with the last one being much less studied than the others. Therefore we examined Cuckoo chick performance in five cavity nesting host species, including one regular Cuckoo host — the Common Redstart Phoenicurus phoenicurus and four non-hosts: the Pied Flycatcher Ficedula hypoleuca, Spotted Flycatcher Muscicapa striata, Great Tit Parus major, and Coal Tit Periparus ater. Natural nests of non-hosts, as opposed to artificial nest boxes with small entrance holes, are often placed in cavities that show both entrance and inner cavity sizes large enough for female Cuckoos to lay and Cuckoo chicks to fledge. We did not find any evidence for chick discrimination in non-hosts, i.e., no chicks were rejected, attacked, or neglected. Cuckoo chicks grew similarly in nests of all four species of non-hosts, similarly to chicks in host Redstart nests, and generally better than in nests of the most numerous Cuckoo host, the Reed Warbler Acrocephalus scirpaceus. Although Cuckoo chick fledging mass was highly host species- specific (i.e., showed high statistical repeatability across various host species), we did not find any evidence for the hypothesis that host body size (mass) positively affects parasite chick growth (fledging mass or age). These findings provide impetus to further study apparently unsuitable hosts and perhaps even reconsider traditional classifications of host suitability in the context of brood parasite-host coevolution.

PL

Pasożyty lęgowe klasyfikowane jako generaliści, takie jak kukułka, wykorzystują jako gospodarzy wiele gatunków ptaków. Lista gospodarzy kukułki obejmuje ponad 100 gatunków. Typowymi gospodarzami kukułki są niewielkie wróblaki dokarmiające pisklęta owadami oraz budujące otwarte gniazda. Dlaczego jednak wiele innych gatunków występujących sympatrycznie z kukułkami nie jest przez nie wykorzystywanych lub nawet są aktywnie unikane, pozostaje jedną z głównych luk w naszej wiedzy na temat koewolucji układu pasożyt lęgowy-gospodarz. Dziuplaki stanowią podręcznikowy przykład gatunków, które nie są odpowiednimi gospodarzami dla kukułek, co może wiązać się z rozmiarem otworu wejściowego do dziupli, jak i rozmiarem samej dziupli. Jednak ostatnie dane, szczególnie związane z usuwaniem przez dziuplaki eksperymentalnie podrzucanych jaj kukułki, rodzą poważne wątpliwości, co do takiego twierdzenia. Każdy z gatunków może stać się nieodpowiednim gospodarzem dla pasożyta lęgowego na każdym z trzech etapów cyklu lęgowego — składania jaj, inkubacji oraz karmienia piskląt. Szczególnie temu ostatniemu etapowi poświęcono jak dotąd niewiele uwagi. Tymczasem w przypadku dziuplaków (i innych ptaków) może istnieć mechanizm rozpoznawania własnego potomstwa, a ponadto pokarm przynoszony pisklętom może być nieodpowiedni dla piskląt kukułek. Oba te mechanizmy mogą prowadzić do śmierci piskląt kukułki, co z kolei może powodować rzadkie obserwacje pasożytnictwa lęgowego w tej grupie ptaków. W pracy zbadano rozwój piskląt kukułek w gniazdach pięciu gatunków dziuplaków — naturalnego gospodarza, jakim jest pleszka, dla której w ostatnich latach stwierdzono dość duży udział lęgów zapasożyconych przez kukułki, oraz gatunków niebędących jej gospodarzami — muchołówki żałobnej, muchołówki szarej, bogatki oraz sosnówki (Fig. 1). Naturalne miejsca gniazdowe tych dziuplaków w przeciwieństwie do standardowych skrzynek lęgowych, mają czasem na tyle duże otwory wejściowe, jak i same wnętrza dziupli, że umożliwiają samicom kukułek złożenie jaj oraz rozwój i opuszczenie gniazda przez ich pisklęta. W pracy badane dziuplaki gniazdowały w skrzynkach lęgowych o dużym otworze wlotowym (średnica 6-8 cm). Badania przeprowadzono na dwóch powierzchniach: w południowo-wschodniej Finlandii oraz w południowo-wschodnich Czechach. W przypadku gniazd pleszki badano pisklęta kukułek, które wykluły się z jaj złożonych bezpośrednio przez samice kukułki (Finlandia) lub pisklęta, które pochodziły z gniazd trzciniaków (Czechy). W przypadku pozostałych dziuplaków do gniazd podrzucano pisklęta zabrane z gniazd pleszek (Finlandia) lub trzciniaków (Czechy). Podrzucanie piskląt do gniazd dziuplaków niebędących naturalnymi gospodarzami odbywało się w ten sposób, aby można było porównać uzyskane dla takiego pisklęcia wyniki z wynikami dla kukułek w gnieździe pleszek, które wykluły się w zbliżonym terminie. W ten sposób porównywano ptaki wzrastające w podobnych warunkach pogodowych, dostępności pokarmu i presji drapieżników. Nie stwierdzono, aby podrzucone pisklęta kukułek w gniazdach gatunków niebędących naturalnymi gospodarzami zostały odrzucone lub były zaniedbywane. Wzrost piskląt kukułek w gniazdach wszystkich gatunków niebędących gospodarzami oraz w gniazdach pleszki nie różnił się (Tab. 1, 2, Fig. 2), a określone parametry wzrostu były nawet wyższe niż te stwierdzane dla piskląt wychowujących się w gniazdach trzcinniczka — najczęstszego gospodarza kukułek. Przeanalizowano również istniejące dane dotyczące tempa wzrostu i masy ciała piskląt opuszczających gniazda dla wielu różnych gospodarzy, ale nie stwierdzono, aby rozmiary ciała gospodarza poytywnie wpływały na rozwój młodych kukułek (Tab. 3). Badania te dostarczają impulsu do dalszych badań gatunków uznawanych do tej pory za nieodpowiednich gospodarzy dla kukułki, a także skłaniają do zakwestionowania tradycyjnej klasyfikacji cech gospodarza w kontekście koewolucji układu pasożyt lęgowy-gospodarz.

Słowa kluczowe

EN

bird; growth performance; nestling growth; Cuckoo; Cuculus canorus; cavity nesting host; brood parasitism; young animal; host selection; hole nesting bird

• Wydawca: -
• Czasopismo: Acta Ornithologica
• Rocznik: 2016
• Tom: 51
• Numer: 2
• Opis fizyczny: p.175-188,fig.,ref.

Twórcy

autor

Grim T.

• Department of Zoology and Laboratory of Ornithology, Palacky University, 17.listopadu 50, Olomouc 77146, Czech Republic

autor

Samas P.

• Department of Zoology and Laboratory of Ornithology, Palacky University, 17.listopadu 50, Olomouc 77146, Czech Republic

Bibliografia

• Anderson M. G., Moskát C., Bán M., Grim T., Cassey P., Hauber M. E. 2009. Egg eviction imposes a recoverable cost of virulence in chicks of a brood parasite. PLoS ONE 4: e7725.
• Avilés J. M., Rutila J., Møller A. P. 2006. Should the redstart Phoenicurus phoenicurus accept or reject cuckoo Cuculus canorus eggs? Behav. Ecol. Sociobiol. 58: 608-617.
• Babyak M. 2004. What you see may not be what you get: a brief, nontechnical introduction to overfitting in regression-type models. Psychosom. Med. 66: 411-421.
• Davies N. B. 2000. Cuckoos, cowbirds and other cheats. T. & A. D. Poyser, London.
• Davies N. B., Brooke M. L. 1989. An experimental study of coevolution between the cuckoo, Cuculus canorus, and its hosts. I. Host egg discrimination. J. Anim. Ecol. 58: 207- 224.
• Dawkins R., Krebs J. R. 1979. Arms races between and within species. Proc. R. Soc. Lond. B 205: 489-511.
• De Mársico M. C., Reboreda J. C. 2008. Differential reproductive success favours strong host preference in a highly specialized brood parasite. Proc. R. Soc. Lond. B 275: 2499- 2506.
• Dinets V., Samaš P., Croston R., Grim T., Hauber M. E. 2015. Predicting the responses of native birds to transoceanic invasions by avian brood parasites. J. Field Ornithol. 86: 244-251.
• Dingemanse N. J., Dochtermann N. A. 2013. Quantifying individual variation in behaviour: mixed-effect modelling approaches. J. Anim. Ecol. 82: 39-54.
• Dunning J. B. 2008. CRC handbook of avian body masses. CRC Press, USA.
• Dyrcz A., de Juana E. 2016. Oriental reed-warbler (Acrocephalus orientalis). In: del Hoyo J., Elliott A., Sargatal J., Christie D. A., de Juana E. (eds). Handbook of the birds of the world alive. Lynx Edicions, Barcelona, (retrieved from http://www.hbw.com/node/58805 on 12 August 2016).
• Fossøy F., Sorenson M. D., Liang W., Ekrem T., Moksnes A., Møller A. P., Rutila J., Røskaft E., Takasu F., Yang C., Stokke B. G. 2016. Ancient origin and maternal inheritance of blue cuckoo eggs. Nat. Commun. 7: 10272.
• Garland T., Adolph S. C. 1994. Why not to do two-species comparative studies: limitations on inferring adaptation. Physiol. Zool. 67: 797-828.
• Geltsch N., Hauber M. E., Anderson M. G., Bán M., Moskát C. 2012. Competition with a host nestling for parental provisioning imposes recoverable costs on parasitic cuckoo chick's growth. Behav. Proc. 90: 378-383.
• Gibbs H. L., Sorenson M. D., Marchetti K., Brooke M. L., Davies N. B., Nakamura H. 2000. Genetic evidence for female host specific races of the common cuckoo. Nature 407: 183- 186.
• Grim T. 2006a. Cuckoo growth performance in parasitized and unused hosts: not only host size matters. Behav. Ecol. Sociobiol. 60: 716-723.
• Grim T. 2006b. The evolution of nestling discrimination by hosts of parasitic birds: why is rejection so rare? Evol. Ecol. Res. 8: 785-802.
• Grim T. 2007a. Equal rights for chick brood parasites. Ann. Zool. Fenn. 44: 1-7.
• Grim T. 2007b. Experimental evidence for chick discrimination without recognition in a brood parasite host. Proc. R. Soc. Lond. B 274: 373-381.
• Grim T. 2008. Wing-shaking and wing-patch as nestling begging strategies: their importance and evolutionary origins. J. Ethol. 26: 9-15.
• Grim T. 2011. Ejecting chick cheats: a changing paradigm? Front. Zool. 8:14.
• Grim T. 2016. Are cavity nesters really unsuitable hosts for the common cuckoo (Cuculus canorus)? An experiment with the blue tit (Cyanistes caeruleus) and collared flycatcher (Ficedula albicollis). Sylvia 52: 37-50.
• Grim T., Kleven O., Mikulica O. 2003. Nestling discrimination without recognition: a possible defence mechanism for hosts towards cuckoo parasitism? Proc. R. Soc. Lond. B 270: S73-S75.
• Grim T., Rutila J., Cassey P., Hauber M. E. 2009a. Experimentally constrained virulence is costly for common cuckoo chicks. Ethology 115: 14-22.
• Grim T., Rutila J., Cassey P., Hauber M. E. 2009b. The cost of virulence: an experimentell study of egg eviction by brood parasitic chicks. Behav. Ecol. 20: 1138-1146.
• Grim T., Samaš P., Moskát C., Kleven O., Honza M., Moksnes A., Røskaft E., Stokke B. G. 2011. Constraints on host choice: why do parasitic birds rarely exploit some common potential hosts? J. Anim. Ecol. 80: 508-518.
• Grim T., Samaš P., Procházka P., Rutila J. 2014. Are tits really unsuitable hosts for the common cuckoo? Omis Fennica 91: 166-177.
• Hartigan J. A., Wong M. A. 1979. Algorithm AS 136: a K-means clustering algorithm. J. R. Stat. Soc. C 28:100-108.
• Hauber M. E., Samaš P., Anderson M. G., Rutila J., Low J., Cassey P., Grim T. 2014. Life-history theory predicts host behavioural responses to experimental brood parasitism. Ethol. Ecol. Evol. 26: 349-364.
• Honza M., Taborsky B., Taborsky M., Teuschl Y., Vogl W., Moksnes A., Røskaft E. 2002. Behaviour of female common cuckoos, Cuculus canorus, in the vicinity of host nests before and during egg laying: a radiotelemetry study. Anim. Behav. 64: 861-868.
• Hurlbert S. H. 1984. Pseudoreplication and the design of ecological field experiments. Ecol. Monogr. 54: 187-211.
• Igic B., Cassey P., Grim T., Greenwood D. R., Moskát C., Rutila J., Hauber M. E. 2012. A shared chemical basis of avian host-parasite egg colour mimicry. Proc. R. Soc. Lond. B 279: 1068-1076.
• Jelínek V., Procházka P., Požgayová M., Honza M. 2014. Common cuckoos Cuculus canorus change their nest- searching strategy according to the number of available host nests. Ibis 156: 189-197.
• Johnson D. H. 2002. The importance of replication in wildlife research. J. Wildl. Manage. 66: 919-932.
• Kelly C. D. 2006. Replicating empirical research in behavioral ecology: how and why it should be done but rarely ever is. Q. Rev. Biol. 81: 221-236.
• Kleven O., Moksnes A., Røskaft E., Honza M. 1999. Host species affects the growth rate of cuckoo (Cuculus canorus) chicks. Behav. Ecol. Sociobiol. 47: 41-46.
• Lambrechts M. M., Adriaensen F., Ardia D. R., Artemyev A. V., et al. 2010. The design of artificial nestboxes for the study of secondary hole-nesting birds: a review of methodological inconsistencies and potential biases. Acta Ornithol. 45: 1-26.
• Li D., Zhang Z., Grim T., Liang W., Stokke B. G. 2016. Explaining variation in brood parasitism rates between potential host species with similar habitat requirements. Evol. Ecol. 30: 905-923.
• Liang W., Møller A. P., Stokke B. G., Yang C., Kovařík P., Wang H., Yao C.-T., Ding P., Lu X., Moksnes A., Røskaft E., Grim T. 2016. Geographic variation in egg ejection rate by great tits across 2 continents. Behav. Ecol. 27: 1405-1412
• Manna T., Cooper C., Baylis S., Shawkey M. D., Waterhouse G. I. N., Grim T., Hauber M. E. 2016. Does the house sparrow Passer domesticus represent a global model species for egg rejection behavior? J. Avian Biol, (in press) doi: 10.1111/jav.01193
• Maziarz M., Wesołowski T., Hebda G., Cholewa M. 2015. Natural nest-sites of great tits (Parus major) in a primeval temperate forest (Białowieża National Park, Poland). J. Ornithol. 156: 613-623.
• Mikulica O., Grim T., Schulze-Hagen K., Stokke B. G. 2017. The cuckoo: the uninvited guest. Wild Nature Press, Plymouth, UK.
• Moksnes A., Røskaft E. 1995. Egg-morphs and host preference in the common cuckoo (Cuculus canorus): an analysis of cuckoo and host eggs from European museum collections. J. Zool. 236: 625-648.
• Moksnes A., Røskaft E., Braa A. T., Korsnes L., Lampe H. M., Pedersen H. C. 1991. Behavioural responses of potential hosts towards artificial cuckoo eggs and dummies. Behaviour 116: 64-89.
• Nakagawa S., Schielzeth H. 2010. Repeatability for Gaussian and non-Gaussian data: a practical guide for biologists. Biol. Rev. 85: 935-956.
• R Core Team 2014. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. Available at: http: //www.R-project.org/
• Romesburg H. C. 2004. Cluster analysis for researchers. Lulu Press, Morrisville.
• Rutila J., Latja R., Koskela K. 2002. The common cuckoo Cuculus canorus and its cavity nesting host, the redstart Phoenicurus phoenicurus: a peculiar cuckoo-host system? J. Avian Biol. 33: 414-419.
• Samaš P., Hauber M. E., Cassey P., Grim T. 2011. Repeatability of foreign egg rejection: testing the assumptions of co-evolutionary theory. Ethology 117: 606-619.
• Samaš P., Hauber M. E., Cassey P., Grim T. 2014. Host responses to interspecific brood parasitism: a by-product of adaptations to conspecific parasitism? Front. Zool. 11: 34.
• Samaš P., Polačiková L., Hauber M. E., Cassey P., Grim T. 2012. Egg rejection behaviour and clutch characteristics of the European greenfinch introduced to New Zealand. Chin. Birds 3: 330-338.
• Samaš P., Rutila J., Grim T. 2016. The common redstart as a suitable model to study cuckoo-host coevolution in a unique ecological context. BMC Evol. Biol. 16: 255.
• Skjelseth S., Moksnes A., Røskaft E., Gibbs L. H., Taborsky M., Táborsky B., Honza M., Kleven O. 2004. Parentage and host preference in the common cuckoo Cuculus canorus. J. Avian Biol. 35: 21-24.
• Soler J. J., Møller A. P., Soler M. 1999. A comparative study of host selection in the European cuckoo. Oecologia 118: 265-276.
• Starek J. M., Ricklefs R. E. (eds). 1998. Avian growth and development. Oxford University Press, New York.
• Sutherland W. J., Newton I., Green R. E. 2004. Bird ecology and conservation. Oxford University Press, Oxford.
• Thomson R. L., Tolvanen J., Forsman J. T. 2016. Cuckoo parasitism in a cavity nesting host: near absent egg-rejection in a northern redstart population under heavy apparent (but low effective) brood parasitism. J. Avian Biol. 47: 363-370.
• Wesołowski T. 1989. Nest-sites of hole-nesters in a primaeval temperate forest (Białowieża National Park, Poland). Acta Ornithol. 25: 321-351.
• Wesołowski T. 2007. Lessons from long-term hole-nester studies in a primeval temperate forest. J. Ornithol. 148: S395-S405.
• Yang C., Stokke B. G., Antonov A., Cai Y., Shi S., Moksnes A., Røskaft E., Møller A. P., Liang W., Grim T. 2013. Host selection in parasitic birds: are open-cup nesting insectivorous passerines always suitable cuckoo hosts? J. Avian Biol. 44: 216-220.

Identyfikatory

DOI

10.3161/00016454AO2016.51.2.004