Evolution of phenotypic sex differences in cooperative species: is competition an opposing force?

• Autorzy: Dias R.I.

Warianty tytułu

PL

Ewolucja fenotypowych różnic pomiędzy płciami u gatunków gniazdujących kooperatywnie

• Języki publikacji: EN

Abstrakty

EN

Sexual selection is generally thought to be weak in cooperative breeding species, largely because polygamous mating patterns that drive sexual selection can erode the kin-selected benefits of cooperation. Social selection, on the other hand, is expected to be strong among cooperative species especially because of the intense competition over status and resource access. In support of this view, several studies have shown monogamous mating and little sex difference in cooperative species. However, most previous studies have focused on species with relatively simple social systems and few studies have examined how mating patterns, social organization and ecological attributes have influenced the evolution of ornamentation in cooperative species. Here I used secondary data to examine several hypotheses and shed some light on how social and sexual selection influenced the evolution of phenotypic sex traits in cooperatively breeding birds. Despite the broad assumption that cooperative breeding species are monomorphic, results demonstrate that sex differences and the presence of ornamentation are widely spread in the group. Stable environments with higher precipitation are associated to the strongest differences between sexes. Results indicate that although extrapair matings and environment attributes are determinant to the evolution of sex differences, males and females of cooperative species seem to be more alike than their non-cooperative counterparts. The extent of mutual ornamentation found in cooperative species indicates that the combination of both sexual and social selection are imperative to determine how evolution has shaped phenotypic attributes in cooperative species.

PL

Uważa się, że dobór płciowy słabo oddziałuje w przypadku gatunków, u których występuje kooperacja rozrodcza, głównie dlatego, że poligamiczne systemy kojarzenia, które prowadzą do silnego doboru płciowego, mogą ograniczać korzyści wynikające ze współpracy spokrewnionych ze sobą osobników. Z drugiej strony oczekuje się, że wśród gatunków gniazdujących kooperatywnie istnieje silny dobór społeczny, zwłaszcza ze względu na intensywną konkurencję o status w grupie i dostęp do zasobów. Na poparcie tego poglądu, wiele badań wykazało, że u gatunków gniazdujących kooperatywnie występuje kojarzenie monogamiczne i niewielkie różnice fenotypowe pomiędzy płciami. Jednak większość wcześniejszych badań koncentrowała się na gatunkach o stosunkowo prostych systemach socjalnych, a niewiele badań dotyczyło tego, w jaki sposób system rozrodczy, organizacja socjalna czy warunki ekologiczne mogą wpływać na ewolucję ornamentów u gatunków gniazdujących kooperatywnie. W badaniach wykorzystano istniejące dane literaturowe. Dla każdego gatunku uzyskano dane o systemie rozrodczym, strategii rozrodczej (występowanie zjawiska kojarzeń pozapartnerskich oraz wspólnego gniazdowania), występowaniu gniazdowania kolonijnego, a także oceniono różnice fenotypowe pomiędzy płciami wykorzystując pięciostopniową skalę (Tab. 1). W analizach uwzględniono zasięg występowania (wykorzystując średnią szerokość geograficzną zasięgu) i klimat panujący na obszarze zajmowanym przez dany gatunek (sześć zmiennych klimatycznych, przy użyciu analizy składowych głównych, Tab. 2). Analizy przeprowadzono dla pełnego zestawu 187 gatunków oraz wyselekcjonowanych 67 gatunków, dla których istniały dane molekularne dotyczące rodzicielstwa (Apendyks 1). Większość (89%) gatunków gniazdujących kooperatywnie występuje w strefie klimatu tropikalnego i subtropikalnego, ok. 80% wykazuje socjalną monogamię. Tylko 6% gniazduje kolonijnie, a u 8% występuje zjawisko wspólnego gniazdowania. Pomimo generalnego założenia, że gatunki gniazdujące kooperatywnie są monomorficzne, wyniki wykazały, że różnice fenotypowe pomiędzy płciami oraz obecność ornamentów są szeroko rozpowszechnione w tej grupie — u połowy gatunków stwierdzono pewne różnice pomiędzy płciami, u 38% stwierdzono ornamenty u obu płci, zaś u 10% — bardzo duże różnice w ornamentach. Największe różnice pomiędzy płciami obserwuje się w stabilnych środowiskach, z mniejszymi wahaniami temperatur oraz z większymi opadami atmosferycznymi (Fig. 1). Rozpatrując tylko te gatunki, u których obie płcie są podobne, nie stwierdzono, aby obecność ornamentów (m.in. zmodyfikowanych piór, czubów na głowie, itd.) była związana z którymś z badanych elementów — systemem rozrodczym, gniazdowaniem kolonijnym, szerokością geograficzną czy warunkami klimatycznymi. Wyniki wskazują, że obecność kojarzeń pozapartnerskich oraz klimat mają silny związek z różnicami fenotypowymi pomiędzy płciami (Tab. 3, Fig. 2). Jednak samce i samice gatunków gniazdujących kooperatywnie są bardziej podobne do siebie niż ich krewniacy, u których podczas lęgów nie stwierdzono pomocników gniazdowych (Tab. 5, Fig 3). Analizy filogenetyczne wykazały, że systemy rozrodcze oraz zróżnicowanie fenotypowe pomiędzy płciami nie ewoluowały wspólnie (Fig. 4, 5).

Słowa kluczowe

EN

bird; sex; difference; cooperation; nesting; sexual selection; dimorphism; dichromatism; mutual ornamentation; phenotypic attribute

• Wydawca: -
• Czasopismo: Acta Ornithologica
• Rocznik: 2018
• Tom: 53
• Numer: 2
• Opis fizyczny: p.125-142,fig.,ref.

Twórcy

autor

Dias R.I.

• Faculdade de Ciencias da Educacao e Saude, Centro Universitario de Brasilia, Brasilia, Distrito Federal, 70790-075, Brazil

Bibliografia

• Amundsen T. 2000. Why are female birds ornamented? Trends Ecol. Evol. 15:149-155.
• Andersson M. B. 1994. Sexual selection. Princeton Univ. Press, Princeton, USA.
• Aranzamendi N. H., Hall M. L., Kingma S. A., Sunnucks P., Peters A. 2016. Incest avoidance, extrapair paternity, and territory quality drive divorce in a year-round territorial bird. Behav. Ecol. 27:1808-1819.
• Arnold K. E., Owens I. P. F. 1998. Cooperative breeding in birds: a comparative test of the life history hypothesis. Proc. R. Soc. Lond. B. 265: 739-745.
• Badyaev A. V., Hill G. E. 2003. Avian sexual dichromatism in relation to phylogeny and ecology. Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. 34: 27-49.
• Berg E. C. 2005. Parentage and reproductive success in the white-throated magpie-jay, Calocitta formosa, a cooperative breeder with female helpers. Anim. Behav. 70: 375-385.
• Bivand R. S., Pebesma E., Gomez-Rubio V. 2013. Applied spatial data analysis with R. Second edition. Springer, NY. http://www.asdar-book.org/.
• Blackmore C. J., Heinsohn R. 2008. Variable mating strategies and incest avoidance in cooperatively breeding grey-crowned babblers. Anim. Behav. 75: 63-70.
• Boomsma J. J. 2007. Kin selection versus sexual selection: why the ends do not meet. Curr. Biol. 17: R673-R683.
• Boomsma J. J. 2009. Lifetime monogamy and the evolution of eusociality. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. 364: 3191-3207.
• Bro-Jorgensen J. 2007. The intensity of sexual selection predicts weapon size in male bovids. Evolution 61:1316-1326.
• Brouwer L., van de Pol M., Atema E., Cockburn A. 2011. Strategic promiscuity helps avoid inbreeding at multiple levels in a cooperative breeder where both sexes are philopatric. Mol. Ecol. 20: 4796-4807.
• Brown J. L. 1963. Social behaviour of the Mexican jay. Condor 65:126-153.
• Brown J. L. 1987. Helping and communal breeding in birds. Princeton Univ. Press, Princeton, USA.
• Burley N. T., Johnson K. 2002. The evolution of avian parental care. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. 357: 241-250.
• Burns K. J. 1998. A phylogenetic perspective on the evolution of sexual dichromatism in tanagers (Thraupidae): the role of female versus male plumage. Evolution 52: 1219-1224.
• Charmantier A., Garant D. 2005. Environmental quality and evolutionary potential: lessons from wild populations. Proc. R. Soc. Lond. B. 272:1415-1425.
• Clutton-Brock T., Harvey P. H., Rudder B. 1977. Sexual dimorphism, socionomic sex ratio and body weight in primates. Nature 269: 797-800.
• Clutton-Brock T. 2007. Sexual selection in males and females. Science 318:1882-1885.
• Clutton-Brock T. 2009. Sexual selection in females. Anim. Behav. 77: 3-11.
• Clutton-Brock T., Hodge S. J., Spong G., Russell A. F., Jordan N. R., Bennett N. C., Manser M. B. 2006. Intrasexual competition and sexual selection in cooperative meerkats. Nature 444:1065-1068.
• Cockburn A. 1996. Why do so many Australian birds cooperate: social evolution in the Corvida? In: Floyd R. B., Sheppard A. W., De Barro P. J. (eds). Frontiers of population ecology. CSIRO, East Melbourne, pp. 451-472.
• Cockburn A. 2004. Mating systems and sexual conflict. In: Koenig W., Dickinson J. (eds). Ecology and evolution of cooperative breeding in birds. Cambridge University Press, Cambridge, pp. 81-101.
• Cockburn A., Brouwer L., Double M. C., Margraf N., van de Pol M. 2013. Evolutionary origins and persistence of infidelity in Malurus: the least faithful birds. Emu 113: 208-217.
• Cockburn A., Dalziell A. H., Blackmore C. J., Double M. C., Kokko H., Osmond H. L., Beck N. R., Head M. L., Wells K. 2009. Superb fairy-wren males aggregate into hidden leks to solicit extragroup fertilizations before dawn. Behav. Ecol. 20: 501-510.
• Cockburn A., Osmond H. L., Double M. C. 2008. Swingin' in the rain: condition dependence and sexual selection in a capricious world. Proc. R. Soc. Lond. B. 275: 605-612.
• Colombelli-Négrel D., Schlotfeldt B. E., Kleindorfer S. 2009. High levels of extra-pair paternity in Superb Fairy-wrens in South Australia despite low frequency of auxiliary males. Emu 109: 300-304.
• Cornwallis C. K., West S. A., Davis K. E., Griffin A. S. 2010. Promiscuity and the evolutionary transition to complex societies. Nature 466: 969-972.
• Crowhurst C., Zanollo V., Griggio M., Robertson J., Kleindorfer S. 2012. White flank spots signal feeding dominance in female diamond firetails, Stagonopleura guttata. Ethology 118: 63-75.
• Darwin C. 1871. The descent of man and selection in relation to sex. John Murray, London.
• Dias R. I., Webster M. S., Macedo R. H. 2015. Helping enhances productivity in campo flicker (Colaptes campestris) cooperative groups. Sci. Nat. 102: 31.
• Drury J., Burroughs N. 2016. Nest shape explains variation in sexual dichromatism in New World blackbirds. J. Avian Biol. 47: 312-320.
• Dunn P. O., Armenta J. K., Whittingham L. A. 2015. Natural and sexual selection act on different axes of variation in avian plumage color. Sci. Adv. 1: el400155.
• Eaton M. D. 2005. Human vision fails to distinguish widespread sexual dichromatism among sexually "monochromatic" birds. PNAS 102: 10942-10946.
• Ekman J., Hatchwell B. J., Dickinson J. L., Griesser M. 2004. Delayed dispersal. In: Koenig W., Dickinson J. (eds). Ecology and evolution of cooperative breeding in birds. Cambridge University Press, Cambridge, pp. 35-47.
• Emlen S. T. 1982. The evolution of helping. I. An ecological constraints model. Am. Nat. 119: 29-39.
• Emlen S. T. 1991. Evolution of cooperative breeding in birds and mammals. In: Krebs J. R., Davies N. B. (eds). Behavioral ecology. Blackwell Publications, Oxford, UK, pp. 305-335.
• Emlen S. T., Oring L. W. 1977. Ecology, sexual selection, and the evolution of mating systems. Science 197: 215-223.
• Figuerola J., Green A. J. 2000. The evolution of sexual dimorphism in relation to mating patterns, cavity nesting, insularity and sympatry in the Anseriformes. Funct. Ecol. 14: 701-710.
• Garant D., Sheldon B. C., Gustafsson L. 2004. Climatic and temporal effects on the expression of secondary sexual characters: genetic and environmental components. Evolution 58: 634-644.
• García-Peńa G. E., Thomas G. H., Reynolds J. D., Székely T. 2009. Breeding systems, climate, and the evolution of migration in shorebirds. Behav. Ecol. 20:1026-1033.
• Griffith S. C., Owens I. P. F., Thuman K. A. 2002. Extra pair paternity in birds: a review of interspecific variation and adaptive function. Mol. Ecol. 11: 2195-2212.
• Grinsted L., Bilde T. 2013. Effects of within-colony competition on body size asymmetries and reproductive skew in a social spider. J. Evol. Biol. 26: 553-561.
• Hackett S. J., Kimball R. T., Reddy S., Bowie R. C., et al. 2008. A phylogenomic study of birds reveals their evolutionary history. Science 320:1763-1768.
• Hamilton W. D. 1964. The genetical evolution of social behaviour. J. Theor. Biol. 7:1-16.
• Hauber M. E., Lacey E. A. 2005. Bateman's principle in cooperatively breeding vertebrates: the effects of non-breeding alloparents on variability in female and male reproductive success. Integr. Comp. Biol. 45: 903-914.
• Hijmans R. J., Cameron S. E., Parra J. L., Jones P. G., Jarvis A. 2005. Very high resolution interpolated climate surfaces for global land areas. Int. J. Climatol. 25: 1965-1978.
• Hoffmann A. A., Merila J. 1999. Heritable variation and evolution under favourable and unfavourable conditions. Trends Ecol. Evol. 14: 96-101.
• Irwin R. E. 1994. The evolution of plumage dichromatism in the New World blackbirds: social selection on female brightness? Am. Nat. 144: 890-907.
• Ives A. R., Garland T. Jr. 2010. Phylogenetic logistic regression for binary dependent variables. Syst. Biol. 59: 9-26.
• Jetz W., Thomas G. H., Joy J. B., Hartmann K., Mooers A. O. 2012. The global diversity of birds in space and time. Nature 491:444-448.
• Johnstone R. A., Reynolds J. D., Deutsch J. C. 1996. Mutual mate choice and sex differences in choosiness. Evolution 50:1382-1391.
• Jombart T. 2008. adegenet: a R package for the multivariate analysis of genetic markers. Bioinformatics 24:1403-1405.
• Kleiman D. 1977. Monogamy in mammals. Q. Rev. Biol. 52: 39-69.
• Koenig W. D., Haydock J. 2004. Incest and incest avoidance. In: Koenig W., Dickinson J. (eds). Ecology and evolution of cooperative breeding in birds. Cambridge University Press, Cambridge, pp. 142-156.
• Koenig W. D., Mumme R. L., Stanback M., Pitelka F. A. 1995. Patterns and consequences of egg destruction among joint-nesting acorn woodpeckers. Anim. Behav. 50: 607-621.
• Koenig W. D., Stacey P. B. 1990. Acorn woodpeckers: Group living and food storage under contrasting ecological conditions. In: Koenig W., Dickinson J. (eds). Ecology and evolution of cooperative breeding in birds. Cambridge University Press, Cambridge, pp. 415-453.
• Kraaijeveld K., Kraaijeveld-Smit F. J. L., Komdeur J. 2007. The evolution of mutual ornamentation. Anim. Behav. 74: 657-677.
• Lack D. 1968. Ecological adaptations for breeding in birds. Methuen Ltd., London.
• Ligon J. D. 1999. The evolution of avian breeding systems. Oxford University Press, Oxford.
• Ligon J. D., Burt D. B. 2004. Evolutionary origins. In: Koenig W., Dickinson J. (eds). Ecology and evolution of cooperative breeding in birds. Cambridge University Press, Cambridge, pp. 5-34.
• Lukas D., Clutton-Brock T. 2012. Cooperative breeding and monogamy in mammalian societies. Proc. R. Soc. Lond. B. 279: 2151-2156.
• Lutermann H., Young A. J., Bennett N. C. 2013. Reproductive status and testosterone among females in cooperative mole-rat societies. Gen. Comp. Endocrinol. 187: 60-65.
• Lyon B. E., Montgomerie R. D. 2012. Sexual selection is a form of social selection. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. 367: 2266-2273.
• Macedo R. H. 1992. Reproductive patterns and social organization of the communal guira cuckoo (Guira guira) in central Brazil. Auk 109: 786-799.
• Macedo R. H., Melo C. 1999. Confirmation of infanticide in the communally breeding guira cuckoo. Auk 116: 847-851.
• Magrath R. D., Johnstone R. A., Heinsohn R. G. 2004. Reproductive skew. In: Koenig W., Dickinson J. (eds). Ecology and evolution of cooperative breeding in birds. Cambridge University Press, Cambridge, pp. 157-176.
• McGowan A., Hatchwell B. J., Woodburn R. J. W. 2003. The effect of helping behaviour on the survival of juvenile and adult long-tailed tits Aegithalos caudatus. J. Anim. Ecol. 72: 491-499.
• Møller A. P., Flensted-Jensen E., Klarborg K., Mardal W., Nielsen J. T. 2010. Climate change affects the duration of the reproductive season in birds. J. Anim. Ecol. 79: 777-784.
• Møller A. P., Szép T. 2005. Rapid evolutionary change in a secondary sexual character linked to climatic change. J. Evol. Biol. 18: 481-495.
• Mumme R. L. 1992. Delayed dispersal and cooperative breeding in the Seychelles warbler. Trends Ecol. Evol. 7: 330-331.
• Mumme R. L., Koenig W. D., Pitelka F. A. 1988. Costs and benefits of joint nesting in the acorn woodpecker. Am. Nat. 131: 654-677.
• Murphy T. G., Hernández-Mucińo D., Osorio-Beristain M., Montgomerie R., Omland K. E. 2009. Carotenoid-based status signaling by females in the tropical streak-backed oriole. Behav. Ecol. 20:1000-1006.
• Nelson-Flower M. J., Ridley A. R. 2015. Male-male competition is not costly to dominant males in a cooperatively breeding bird. Behav. Ecol. Sociobiol. 69:1997-2004.
• Orians G. H. 1961. The ecology of blackbird (Agelaius) social systems. Ecol. Monogr. 31: 285-312.
• Owens I. P. F., Hartley I. R. 1998. Sexual dimorphism in birds: why are there so many different forms of dimorphism? Proc. R. Soc. Lond. B. 265: 397-407.
• Pagel M. 1994. Detecting correlated evolution on phylogenies: a general method for the comparative analysis of discrete characters. Proc. R. Soc. Lond. B. 255: 37-45.
• Pagel M. 1997. Inferring evolutionary processes from phylogenies. Zool. Scripta 26: 331-348.
• Pagel M. 1999. Inferring the historical patterns of biological evolution. Nature 401: 877-884.
• Paradis E. 2006. Analysis of phylogenetics and evolution using R. Springer, New York.
• Paradis E., Claude J. 2002. Analysis of comparative data using generalized estimating equations. J. Theor. Biol. 218: 175-185.
• Preston S. A. J., Briskie J. V., Hatchwell B. J. 2016. Adult helpers increase the recruitment of closely related offspring in the cooperatively breeding rifleman. Behav. Ecol. 27: 1617-1626.
• Price J. J., Eaton M. 2014. Reconstructing the evolution of sexual dichromatism: current color diversity does not reflect past rates of male and female change. Evolution 68: 2026-2037.
• Pruett-Jones S. 2004. Summary. In: Koenig W., Dickinson J. (eds). Ecology and evolution of cooperative breeding in birds. Cambridge University Press, Cambridge, pp. 228-238.
• R Development Core Team 2018. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria, http://www.R-project.org.
• Ribeiro R. D., McCormack J. E., Álvarez H. G., Carrasco L., Grether G. F., Mena-Olmedo P., Sedano R., Smith T. B., Karubian J. 2015. Loss of sexual dimorphism is associated with loss of lekking behavior in the green manakin Xenopipo holochora. J. Avian Biol. 46: 307-314.
• Riehl C., Jara L. 2009. Natural history and reproductive biology of the communally breeding Greater Ani (Crotophaga major) in Gatún Lake, Panama. Wilson J. Ornithol. 121: 679-687.
• Rosvall K. A. 2011. Intrasexual competition in females: evidence for sexual selection? Behav. Ecol. 22:1131-1140.
• Rowley I. 1965. The life history of the superb blue wren, Malurus cyaneus. Emu 64: 251-297.
• Rowley I. 1968. Communal species of Australian birds. Bonn. Zool. Bull. 19: 362-370.
• Rubenstein D. R., Lovette I. J. 2007. Temporal environmental variability drives the evolution of cooperative breeding in birds. Curr. Biol. 17:1414-1419.
• Rubenstein D. R., Lovette I. J. 2009. Reproductive skew and selection on female ornamentation in social species. Nature 462: 786-789.
• Russell A. F. 2001. Dispersal costs set the scene for helping in an atypical avian cooperative breeder. Proc. R. Soc. Lond. B. 268: 95-99.
• Ryder T. B., Stilett T. S. 2016. Climate, demography and lek stability in an Amazonian bird. Proc. R. Soc. Lond. B. 283: 20152314.
• Sheldon B. C., Ellegren H. 1999. Sexual selection resulting from extrapair paternity in collared flycatchers. Anim. Behav. 57: 285-298.
• Skutch A. F. 1959. Life history of the groove-billed ani. Auk 76: 281-317.
• Skutch A. F. 1961. Helpers among birds. Condor 63:198-226.
• Soulsbury C. D., Kervinen M., Lebigre C. 2014. Sexual size dimorphism and the strength of sexual selection in mammals and birds. Evol. Ecol. Res. 16: 63-76.
• Stutchbury B. J. M., Morton E. S. 2001. Behavioral ecology of Tropical birds. Academic Press, San Diego, USA.
• Tanaka Y. 1996. Social selection and the evolution of animal signals. Evolution 50: 512-523.
• Tobias J. A., Lyon B. E., Montgomerie R. D. 2012. The evolution of female ornaments and weaponry: social selection, sexual selection and ecological competition Philos. Trans. R. Soc. Lond. В 367: 2274-2293.
• Vehrencamp S. L. 1977. Relative fecundity and parental effort in communally nesting anis, Crotophaga sulcirostris. Science 197: 403-405.
• Webster M. S., Tarvin K. A., Tuttle E. M., Pruett-Jones S. 2007. Promiscuity drives sexual selection in a socially monogamous bird. Evolution 61: 2205-2211.
• Wells S. J., Ji W., Dale J., Jones B., Gleeson D. 2015. Male size predicts extrapair paternity in a socially monogamous bird with extreme sexual size dimorphism. Behav. Ecol. 26:200-206.
• West-Eberhard M. J. 1979. Sexual selection, social competition, and evolution. Proc. Am. Philos. Soc. 123: 222-234.
• West-Eberhard M. J. 1983. Sexual selection, social competition, and speciation. Q. Rev. Biol. 58: 155-183.
• Westneat D. F., Stewart I. R. 2003. Extra-pair paternity in birds: causes, correlates, and conflict. Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. 34: 365-396.
• Williams D. A. 2004. Female control of reproductive skew in cooperatively breeding brown jays (Cyanocorax morio). Behav. Ecol. Sodobiol. 55: 370-380.
• Williams T. D., Bourgeon S., Cornell A., Ferguson L., Fowler M., Fronstin R. B., Love O. P. 2015. Mid-winter temperatures, not spring temperatures, predict breeding phenology in the European starling Sturnus vulgaris. Royal Soc. Open Sci. 2:140301.
• Wilson E. О. 1975. Sociobiology: the new synthesis. Harvard University Press, Cambridge, MA, USA.
• Whittingham L. A., Dunn P. O. 2016. Experimental evidence that brighter males sire more extra-pair young in tree swallows. Mol. Ecol. 25: 3706-3715.
• Yezerinac S. M., Weatherhead P. J. 1997. Extra-pair mating, male plumage coloration and sexual selection in yellow warblers (Dendroica petechia). Proc. R. Soc. Lond. B. 264: 527-532.

Identyfikatory

DOI

10.3161/00016454AO2018.53.2.003